Au début du XVIIe siècle, à l'emplacement de l'église actuelle se trouvait une « église du roi Constantin » en bois. La paroisse était petite, et les prêtres recevaient un salaire de l'État grâce à des lettres de privilège, c'est pourquoi dans l'inventaire de Souzdal, l'église était appelée « église de privilège ».

L'ancienne église en bois a été démolie en raison de sa vétusté, et en 1707, avec les fonds des paroissiens, une église en pierre a été construite. C'était la dernière église à cinq coupoles érigée à Souzdal. Le temple était utilisé en été, et à côté se trouvait une petite église d'hiver dédiée à l'icône de la Mère de Dieu de la Souffrance. Probablement, à la fin du XVIIIe siècle, une abside a été ajoutée à l'église. Dans la première moitié du XIXe siècle, un porche rond avec trois portiques dans le style Empire est apparu du côté ouest, s'intégrant harmonieusement à l'architecture du temple, malgré la différence de styles.

En 1923, le temple a été fermé et utilisé comme entrepôt de lin, puis comme garage. En 1976, avant la restitution de l'église, un toilette public était installé dans le bâtiment. Ensuite, le temple a été transféré à l'Église orthodoxe russe à la place de l'église fermée de Kazan sur la place centrale de la ville. Le prêtre est devenu Valentin Rousantsov, sous la direction duquel le temple a été entièrement restauré en six mois.

En 1988, des reliques de sainte Euphrosinie de Souzdal et d'Euthyme de Souzdal ont été transférées au temple depuis le musée de Souzdal. Le 7 avril 1990, l'archimandrite Valentin Rousantsov et les membres de la communauté ont annoncé leur sortie du Patriarcat de Moscou, et le 11 avril, ils ont été acceptés sous la juridiction de l'Église orthodoxe russe à l'étranger. Le 4 octobre, l'archimandrite Valentin est devenu exarque du Synode épiscopal de l'Église orthodoxe russe à l'étranger sur le territoire de l'URSS.

En juin 1995, après la séparation définitive de Valentin Rousantsov de l'Église orthodoxe russe à l'étranger, le temple de Tsar-Konstantin est devenu la cathédrale de l'« Église orthodoxe libre russe » non reconnue qu'il avait créée, plus tard renommée « Église orthodoxe autonome russe » (ROAC).

Le 5 février 2009, le tribunal d'arbitrage de la région de Vladimir a ordonné la saisie du temple de la ROAC avec neuf autres. Le 19 août 2009, la dernière liturgie a eu lieu dans la cathédrale, et le 20 août, le temple a été transféré aux autorités fédérales.

Le 31 décembre 2009, l'église de Tsar-Konstantin a été transférée à l'usage gratuit et indéfini de l'Éparchie de Vladimir de l'Église orthodoxe russe, et des travaux de restauration ont commencé dans le temple. Le 7 janvier 2011, la première liturgie depuis de nombreuses années a eu lieu sous la juridiction de l'Église orthodoxe russe.

Le temple est un haut carré sans colonnes, couvert d'un toit à quatre pentes. Du côté est, une abside est adjacente au bâtiment, et du côté ouest, un porche dans le style classique. Sur les murs blancs, comme une bordure brodée, se détachent une large corniche faite de petits et profonds kokoshniks en forme de fer à cheval, des ceintures de créneaux et des balustres en forme de pot, similaires aux corniches du clocher de l'église de la Résurrection, ainsi que des élégantes finitions sculptées des fenêtres. Au-dessus du toit s'élèvent cinq fines colonnes avec des reliefs, soutenant des chapiteaux élaborés. L'élégance du sommet et le jeu de contrastes entre le simple et le complexe rappellent la cathédrale de la Trinité du monastère de Rizopolozhensky, aujourd'hui disparue.