A principios del siglo XVII, en el lugar de la actual iglesia, se encontraba la "iglesia del rey Constantino" de madera. La parroquia era pequeña, y los sacerdotes recibían un salario del tesoro estatal gracias a los decretos de armas, por lo que en el inventario de Suzdal, la iglesia era llamada "de armas".

La antigua iglesia de madera fue desmantelada debido a su deterioro, y en 1707, con los fondos de los feligreses, se construyó una iglesia de piedra. Esta fue la última iglesia de cinco cúpulas erigida en Suzdal. El templo se utilizaba en verano, y cerca había una baja iglesia de invierno en honor a la icono de la Madre de Dios de la Dolorosa. Probablemente, a finales del siglo XVIII se añadió un ábside al altar de la iglesia. En la primera mitad del siglo XIX, apareció un pórtico redondo en el lado oeste con tres portales en estilo imperio, que se integró armoniosamente en la arquitectura del templo, a pesar de la diferencia de estilos.

En 1923, el templo fue cerrado y se convirtió en un almacén de lino, y más tarde en un garaje. En 1976, antes de la entrega de la iglesia, había un baño público en el edificio. Luego, el templo fue entregado a la Iglesia Ortodoxa Rusa en lugar de la cerrada iglesia de Kazán en la plaza central de la ciudad. El rector fue Valentín Rusantsov, bajo cuya dirección el templo fue completamente restaurado en seis meses.

En 1988, se transfirieron al templo las reliquias de Santa Eufrosinia de Suzdal y de Eufimio de Suzdal desde el museo de Suzdal. El 7 de abril de 1990, el archimandrita Valentín Rusantsov y los miembros de la comunidad anunciaron su salida del Patriarcado de Moscú, y el 11 de abril fueron aceptados en la jurisdicción de la Iglesia Ortodoxa Rusa en el extranjero. El 4 de octubre, el archimandrita Valentín se convirtió en exarca del Sínodo Arzobispal de la RCPZ en el territorio de la URSS.

En junio de 1995, tras la separación definitiva de Valentín Rusantsov de la RCPZ, la iglesia del Rey Constantino se convirtió en catedral de la "Iglesia Ortodoxa Rusa Libre" no reconocida que él había fundado, más tarde renombrada como "Iglesia Ortodoxa Autónoma Rusa" (RPAЦ).

El 5 de febrero de 2009, el Tribunal de Arbitraje de la región de Vladimir ordenó la confiscación de la iglesia de la RPAЦ junto con otras nueve. El 19 de agosto de 2009, se celebró la última liturgia en la catedral, y el 20 de agosto, el templo fue entregado a las autoridades federales.

El 31 de diciembre de 2009, la iglesia del Rey Constantino fue entregada en uso gratuito e indefinido a la diócesis de Vladimir de la Iglesia Ortodoxa Rusa, y comenzaron los trabajos de restauración en el templo. El 7 de enero de 2011, se celebró la primera liturgia en muchos años bajo la jurisdicción de la Iglesia Ortodoxa Rusa.

El templo es un alto cuadrado sin columnas, cubierto con un techo a cuatro aguas. En el lado este del edificio se adosa un ábside, y en el lado oeste, un nártex en estilo clasicista. En las paredes blancas, como un borde bordado, destacan un amplio cornisa de pequeños y profundos kokoshniks en forma de herradura, frisos dentados y balaustradas similares a los cornisa de la campanario de la iglesia de la Resurrección, así como elegantes remates en forma de figura de las ventanas. Sobre el techo se elevan cinco delgadas columnas con relieves, que sostienen complicadas cúpulas. La ornamentación de la parte superior y el juego de contrastes entre lo simple y lo complejo recuerdan a la ya inexistente catedral de la Trinidad del monasterio de Rizopolozhensky.