Zu Beginn des 17. Jahrhunderts stand an der Stelle der heutigen Kirche die hölzerne „Kirche des Königs Konstantin“. Die Gemeinde war klein, und die Geistlichen erhielten ihr Gehalt aus der Staatskasse dank der Ruzhny-Grammatik, weshalb die Kirche in der Suzdaler Auflistung als „Ruzhnaya“ bezeichnet wurde.

Die alte Holzkirche wurde wegen Baufälligkeit abgerissen, und 1707 wurde mit Mitteln der Gemeindemitglieder eine steinerne Kirche erbaut. Dies war die letzte fünfkuppelige Kirche, die in Suzdal errichtet wurde. Der Tempel wurde im Sommer genutzt, und daneben befand sich eine niedrige Winterkirche zu Ehren des Bildes der Schmerzhaften Gottesmutter. Wahrscheinlich wurde Ende des 18. Jahrhunderts eine Altarapsis an die Kirche angebaut. In der ersten Hälfte des 19. Jahrhunderts entstand auf der Westseite eine runde Vorhalle mit drei Portiken im Empire-Stil, die harmonisch in die Architektur des Tempels integriert wurde, trotz der unterschiedlichen Stile.

1923 wurde der Tempel geschlossen und als Leinspeicher genutzt, später als Garage. 1976, vor der Übergabe der Kirche, befand sich im Gebäude eine öffentliche Toilette. Dann wurde der Tempel der Russischen Orthodoxen Kirche anstelle der geschlossenen Kasaner Kirche auf dem zentralen Platz der Stadt übergeben. Der Priester wurde Valentin Rusanzov, unter dessen Leitung der Tempel innerhalb von sechs Monaten vollständig restauriert wurde.

1988 wurden die Reliquien der heiligen Euphrosyne von Suzdal und Euthymius von Suzdal aus dem Suzdaler Museum in den Tempel überführt. Am 7. April 1990 erklärten der Archimandrit Valentin Rusanzov und die Mitglieder der Gemeinde den Austritt aus dem Moskauer Patriarchat, und am 11. April wurden sie in die Jurisdiktion der Russischen Orthodoxen Kirche im Ausland aufgenommen. Am 4. Oktober wurde Archimandrit Valentin Exarch des Erzbischöflichen Synods der ROPCZ auf dem Territorium der UdSSR.

Im Juni 1995, nach der endgültigen Trennung von Valentin Rusanzov von der ROPCZ, wurde die Kirche des Königs Konstantin zur Kathedrale der von ihm gegründeten nicht anerkannten „Russischen Orthodoxen Freikirche“, die später in „Russische Orthodoxe Autonome Kirche“ (ROAK) umbenannt wurde.

Am 5. Februar 2009 entschied das Schiedsgericht der Region Wladimir, die Kirche zusammen mit neun anderen von der ROAK zu beschlagnahmen. Am 19. August 2009 fand die letzte Liturgie in der Kathedrale statt, und am 20. August wurde der Tempel an die Bundesbehörden übergeben.

Am 31. Dezember 2009 wurde die Kirche des Königs Konstantin in unbefristete, unentgeltliche Nutzung an das Wladimirer Erzbistum der Russischen Orthodoxen Kirche übergeben, und es begannen Restaurierungsarbeiten im Tempel. Am 7. Januar 2011 fand die erste Liturgie seit vielen Jahren unter der Jurisdiktion der Russischen Orthodoxen Kirche statt.

Der Tempel ist ein hoher, säulenfreier Viereckbau, der mit einem Dach mit vier Neigungen gedeckt ist. An der Ostseite schließt sich eine Altarapsis an das Gebäude an, und an der Westseite ein Vorraum im klassizistischen Stil. An den weißen Wänden, die wie eine gestickte Bordüre wirken, heben sich ein breiter Gesims aus kleinen und tiefen hufeisenförmigen Kokoschniks, Zinnenbänder und balusterartige Kübchen ab, die den Gesimsen des Glockenturms der Auferstehungskirche ähneln, sowie elegante, figürliche Fensterabschlüsse. Über dem Dach erheben sich fünf schlanke Säulen mit Reliefs, die kunstvolle Kuppeln tragen. Die Pracht des Oberbaus und das Spiel mit Kontrasten zwischen Einfachheit und Komplexität erinnern an die heute nicht mehr existierende Dreifaltigkeitskathedrale des Rizopolozhensky-Klosters.