Le temple a été construit à l'emplacement de la cathédrale en pierre blanche du XIVe siècle. Le début de sa construction en 1648 a marqué le début des travaux en pierre dans le monastère de l'Annonciation, lorsque Velyamin Cheretkin a reçu un décret royal permettant le transport en franchise de briques depuis Balakhna. Le fer pour le montage provenait des dépôts patriarcaux du Kremlin de Moscou. Les chroniques indiquent que la construction a été achevée en 1649.

L'architecture du temple est unique et possède ses caractéristiques artistiques et constructives. Bien qu'il ait été érigé comme un bâtiment à six colonnes, les voûtes et les coupoles reposent sur quatre piliers. La paire de colonnes occidentales est absente, et l'espace formé est couvert par une voûte fermée avec des arcs. Le mur oriental, comme dans les églises de Yaroslavl, repose sur des voûtes d'autel. Les coupoles ont des formes différentes : la centrale est en oignon, tandis que les quatre petites latérales sont en forme de casque. Les arcs sont réalisés avec un contour à trois centres, rappelant les toits en barrique des constructions anciennes russes. Sous le bâtiment se trouve une crypte utilisée comme entrepôt, avec deux entrées, où l'on pouvait entrer avec des chariots par une rampe du côté nord.

À l'origine, la coupole centrale de la cathédrale était recouverte de tuiles vernissées, tandis que les latérales étaient en fer blanc. Les porches ouverts à l'intérieur étaient ornés de fresques, et les entrées ouest et nord avaient des toits en barrique. Après plusieurs incendies au XVIIIe siècle, l'architecte Ya. A. Ananyin a effectué des réparations en 1780 et 1785, remplaçant le toit à arcs par un toit à quatre pentes.

L'iconostase de la cathédrale était ornée de nombreuses icônes anciennes, incrustées de pierres précieuses et de perles, parmi lesquelles figuraient la Vierge avec les saints, l'image d'Alexis le Métropolite dans sa vie du XIVe siècle et d'autres. En 1820, le peintre d'icônes de Palekh P.P. Korin a créé de nouvelles images sur douze anciennes planches.

En 1825 et 1827, l'architecte I. E. Efimov a effectué des réparations de la cathédrale. En 1870 et 1872, l'académicien L. V. Dahl a réalisé une restauration, restituant au temple ses formes originales.

De 2004 à 2007, des travaux de construction et de restauration ont été réalisés dans le temple, le système de chauffage a été remplacé, ce qui a permis de tenir des services même en hiver. Les murs ont également été blanchis à l'extérieur et à l'intérieur, l'entrée a été rénovée et la galerie a été reconstruite.