El templo fue construido en el lugar de la catedral de piedra blanca del siglo XIV. El inicio de su construcción en 1648 marcó el comienzo de los trabajos en piedra en la comunidad de la Anunciación, cuando Velyamin Cheretkin recibió un decreto real que permitía el transporte libre de impuestos de ladrillos desde Balakhna. El hierro para el anclaje provenía de los almacenes patriarcales del Kremlin de Moscú. Las crónicas indican que la construcción se completó en 1649.

La arquitectura del templo es única y posee sus características artísticas y constructivas. Aunque fue erigido como un edificio de seis columnas, las bóvedas y cúpulas son sostenidas por cuatro pilares. La pareja de columnas occidentales está ausente, y el espacio resultante está cubierto por una bóveda cerrada con arcos. La pared oriental, como en los templos de Yaroslavl, se apoya en las bóvedas del altar. Las cúpulas tienen diferentes formas: la central es bulbosa, mientras que las cuatro laterales son en forma de casco. Las cúpulas están realizadas con un contorno de tres centros, recordando los techos de barril de las construcciones rusas antiguas. Debajo del edificio hay un subtemplo, utilizado como almacén, con dos entradas, donde se podía acceder con carretas por una rampa desde el lado norte.

Inicialmente, la cúpula central de la catedral estaba cubierta con tejas de arcilla, y las laterales, con hierro blanco. Los pórticos abiertos en el interior estaban decorados con frescos, y las entradas occidental y norte tenían techos de barril. Después de varios incendios en el siglo XVIII, el arquitecto Y. A. Ananyin realizó reparaciones en 1780 y 1785, reemplazando el techo de cúpulas por uno a cuatro aguas.

El iconostasio de la catedral estaba adornado con numerosas antiguas íconos, incrustadas con piedras preciosas y perlas, entre las que se encontraban la Virgen con los que la rodean, la imagen de San Alexis Metropolitano en su vida del siglo XIV y otros. En 1820, el pintor de íconos de Palekh P.P. Korin creó nuevas imágenes sobre las antiguas doce tablas.

En 1825 y 1827, el arquitecto I. E. Efimov realizó reparaciones en la catedral. En 1870 y 1872, el académico L. V. Dahl llevó a cabo la restauración, devolviendo al templo sus formas originales.

Entre 2004 y 2007, se realizaron trabajos de construcción y restauración en el templo, se reemplazó el sistema de calefacción, lo que permitió llevar a cabo servicios también en invierno. También se blanquearon las paredes por fuera y por dentro, se renovó la entrada y se reconstruyó la galería.