Der Tempel wurde an der Stelle der weißen Steinkathedrale aus dem 14. Jahrhundert erbaut. Der Beginn seines Baus im Jahr 1648 markierte den Beginn der Steinarbeiten im Blagoweschtschenski-Kloster, als Weljamin Tscheretkin ein kaiserliches Dekret erhielt, das den zollfreien Transport von Ziegeln aus Balachna erlaubte. Das Eisen für die Befestigungen kam aus den patriarchalischen Lagerräumen des Moskauer Kremls. Die Chroniken geben an, dass der Bau 1649 abgeschlossen wurde.

Die Architektur des Tempels ist einzigartig und weist ihre charakteristischen künstlerischen und konstruktiven Merkmale auf. Obwohl er als sechssäulig errichtet wurde, stützen die Gewölbe und Kuppeln vier Pfeiler. Das westliche Säulenpaar fehlt, und der entstandene Raum ist mit einem geschlossenen Gewölbe mit Auflagern überspannt. Die Ostwand, wie in den Jaroslawler Tempeln, steht auf den Altargewölben. Die Kuppeln haben unterschiedliche Formen: die zentrale ist zwiebelförmig, während die vier kleinen seitlichen schalenförmig sind. Die Zacken sind mit einem dreizentrischen Umriss ausgeführt, der an die gewölbten Dächer der altrussischen Bauten erinnert. Unter dem Gebäude befindet sich ein Unterkirchenraum, der als Lager genutzt wird, mit zwei Eingängen, durch die man mit Wagen über eine Rampe von der Nordseite fahren konnte.

Ursprünglich war die zentrale Kuppel der Kathedrale mit glasierten Ziegeln bedeckt, während die seitlichen mit weißem Eisen. Die offenen Vorhallen im Inneren waren mit Fresken geschmückt, und die westlichen und nördlichen Eingänge hatten gewölbte Dächer. Nach mehreren Bränden im 18. Jahrhundert führte der Architekt J. A. Ananjin 1780 und 1785 Reparaturen durch und ersetzte das Zacken-Dach durch ein vierseitiges.

Der Ikonostase der Kathedrale war mit zahlreichen alten Ikonen geschmückt, die mit Edelsteinen und Perlen eingelegt waren, darunter die Gottesmutter mit den Anwesenden, das Bild des Metropoliten Alexius aus dem 14. Jahrhundert und andere. Im Jahr 1820 schuf der Ikonenmaler P.P. Korin aus Palekh neue Bilder auf den alten zwölf Tafeln.

In den Jahren 1825 und 1827 führte der Architekt I. E. Jefimow Reparaturen an der Kathedrale durch. In den Jahren 1870 und 1872 führte der Akademiker L. V. Dahl eine Restaurierung durch und stellte dem Tempel seine ursprünglichen Formen wieder her.

Von 2004 bis 2007 fanden im Tempel Bau- und Restaurierungsarbeiten statt, das Heizsystem wurde ersetzt, was es ermöglichte, auch im Winter Gottesdienste abzuhalten. Außerdem wurden die Wände außen und innen weiß gestrichen, der Eingang erneuert und die Galerie rekonstruiert.