El monasterio fue fundado por monjes bizantinos iconoclastas a más tardar en el siglo VIII. En 754, comenzaron las persecuciones contra los íconos en el Imperio Bizantino, y la oración ante ellos se consideró idolatría. Según la leyenda, el monje Miguel decidió salvar un ícono llevándoselo del monasterio. Se embarcó en un viaje para encontrar un nuevo refugio. En su búsqueda, Miguel llegó a Crimea, donde la Virgen María se le apareció en sueños y le informó que las persecuciones pronto cesarían, y que debía establecerse en una de las cuevas del desfiladero, donde posteriormente se erigiría un gran monasterio. Se dice que la profecía se cumplió: en 780, la lucha contra los íconos terminó, y la cueva con Miguel se convirtió en un gran monasterio.

En 1475, el Imperio Otomano conquistó la ciudad de Chufut-Kale, destruyendo a la mitad de sus habitantes y fundando la nueva ciudad de Bahchisaray. Todo esto ocurrió a 2-3 km del monasterio. Durante los combates y la construcción de Bahchisaray, el Monasterio de Santa Uspenski no solo se mantuvo, sino que se convirtió en el centro del cristianismo en Crimea. Existen numerosas leyendas sobre cómo los kanes de Crimea acudían al monasterio ante eventos importantes para buscar ayuda del santo ícono.

Nuevos tiempos difíciles para el templo llegaron en 1778, cuando los kanes de Crimea comenzaron a perseguir a los cristianos y su fe. La mayor parte de la población ortodoxa se trasladó a las costas del Mar de Azov, donde se fundaron numerosos pueblos y la futura ciudad de Mariúpol. El kan de Crimea no se limitó a las purgas en la península y realizó incursiones en la parte continental del Imperio Ruso, lo que llevó a la guerra con Rusia. En 1783, la península de Crimea pasó a estar bajo el control del Imperio Ruso, y el Monasterio de Santa Uspenski volvió a ser un lugar de atracción para feligreses y creyentes de toda Rusia.

Tiempos difíciles llegaron después de la revolución de 1917, cuando el templo fue cerrado y saqueado. La restauración comenzó en 1993, cuando el territorio del templo fue entregado al Patriarcado de Crimea, y comenzaron largos años de restauración de las antiguas reliquias.

Hoy, el Monasterio de Santa Uspenski está abierto para todos. La visita está permitida estrictamente de acuerdo con los cánones de la iglesia: los hombres no pueden entrar en pantalones cortos, y las mujeres deben llevar faldas y tener la cabeza cubierta.