La colección del Museo de Bellas Artes comenzó a formarse en 1895 como parte del museo histórico-arqueológico de la Comisión de Archivos Científicos de la Gobernación de Simbirsk. Después de la revolución de 1917, el museo incorporó colecciones nacionalizadas de nobles, industriales y comerciantes simbirianos, como V. N. Polivanov, E. M. Persi-French, A. V. Zhirkovich, V. P. Meshcherinov y N. Ya. Shatrov.

En 1920, el museo se convirtió en una institución independiente y se alojó inicialmente en la antigua casa de la nobleza Persi-French. En 1932, se trasladó a la Casa-Monumento Goncharov, donde ocupó el segundo piso, mientras que en el primer piso se ubicó el Museo Regional de Ulyanovsk nombrado en honor a I.A. Goncharov.

En las décadas de 1920 y 1930, el museo se enriqueció activamente con exposiciones del Fondo Estatal de Museos, de la Casa Pushkin de la Academia de Ciencias y del Museo Estatal del Hermitage. Actualmente, los fondos del museo cuentan con aproximadamente 11,607 unidades de almacenamiento.

La colección del museo presenta obras únicas de pintura, escultura y gráfica rusa y de Europa occidental de los siglos XVI al XX. Entre las obras maestras del arte occidental que definen la singularidad de la colección, se pueden destacar trabajos de destacados maestros de Francia, España y los Países Bajos de los siglos XVI y XVII, como N. de Largillière, J. V. Scorrel, J. de Valdés Leal, C. Keynink y D. Teniers.

El museo se enorgullece de las pinturas de D. Levitsky, F. Rokotov, V. Borovikovsky, K. Bryullov y A. Ivanov. También es única la colección de retratos de mansiones, creados por maestros siervos de la Gobernación de Simbirsk. El departamento de artes decorativas y aplicadas incluye cerámica antigua de los siglos IV-III a.C., porcelana de Rusia, Alemania y Francia, muebles artísticos, así como vidrio ruso y de Europa occidental. El museo posee importantes colecciones monográficas que permiten representar de manera integral la obra de K. Bryullov, V. Khudyakov y de los artistas ulianovenses, como A. Plastov y D. Arkhangelsky.