Die Sammlung des Kunstmuseums begann 1895 als Teil des historisch-archäologischen Museums der Simbirsker Provinzwissenschaftlichen Archivkommission. Nach der Revolution von 1917 kamen nationalisierte Sammlungen von simbirischen Adligen, Industriellen und Kaufleuten in das Museum, wie W. N. Polivanov, E. M. Persi-French, A. V. Schirkewitsch, W. P. Meschtscherinow und N. J. Schatrow.

Im Jahr 1920 wurde das Museum eine unabhängige Einrichtung und befand sich zunächst im ehemaligen Haus der Baronin Persi-French. 1932 wurde es in das Denkmalhaus Goncharow verlegt, wo es das zweite Obergeschoss einnahm, während im ersten Obergeschoss das Uljanowsker Oblast Heimatmuseum benannt nach I.A. Goncharow untergebracht war.

In den 1920er und 1930er Jahren wurde das Museum aktiv mit Exponaten aus dem Staatlichen Museumsfonds, dem Puschkin-Haus der Akademie der Wissenschaften und dem Staatlichen Eremitage ergänzt. Heute umfasst der Bestand des Museums etwa 11.607 Objekte.

In der Sammlung des Museums sind einzigartige Werke der russischen und westeuropäischen Malerei, Skulptur und Grafik des 16.-20. Jahrhunderts vertreten. Zu den Meisterwerken der westeuropäischen Kunst, die die Einzigartigkeit der Sammlung bestimmen, gehören Arbeiten herausragender Meister aus Frankreich, Spanien und den Niederlanden des 16.-17. Jahrhunderts, wie N. de Largillière, J. V. Scorel, H. de Valdés Leal, K. Keynink und D. Teniers.

Stolz des Museums sind die Gemälde von D. Lewizki, F. Rokotov, W. Borovikowski, K. Brjullow und A. Iwanow. Auch die Sammlung von Gutsherrenporträts, die von Leibeigenen aus der Simbirsker Provinz geschaffen wurden, ist einzigartig. Die Abteilung für dekorative und angewandte Kunst umfasst antike Keramiken aus dem 4.-3. Jahrhundert v. Chr., Porzellan aus Russland, Deutschland und Frankreich, Kunstmöbel sowie russisches und westeuropäisches Glas. Das Museum verfügt über bedeutende monografische Sammlungen, die es ermöglichen, das Schaffen von K. Brjullow, W. Chudyakow und Uljanowsker Künstlern wie A. Plastow und D. Archangelski umfassend darzustellen.