La iglesia de tres altares del Espíritu Santo en Jersón fue fundada en 1804. La parte frontal del templo se construyó en un solo verano gracias a una donación de 15 mil rublos. Sin embargo, luego la construcción se detuvo debido a la falta de fondos y se completó solo en 1835. En enero de 1836 se consagró el altar norte en honor a los santos mártires de Jersón y el altar sur en honor al Arcángel Miguel. El altar principal fue consagrado el 16 de agosto de 1836 por el Arzobispo Gabriel Rozanov. Según sus palabras, los comerciantes jersoneses Galujin, Bogdanov, Sikachev y Nosov brindaron una ayuda significativa en la construcción, lo que confirma la tradición local que llama a la iglesia "la iglesia de los comerciantes".

La iglesia está ubicada cerca del mercado de la ciudad, por lo que recibió el nombre de "iglesia de mercado", que se ha mantenido hasta nuestros días. Originalmente, el templo tenía la forma de una cruz cuadrada con una columnata y una cúpula baja. A 80 metros al oeste de ella se construyó un campanario de cinco niveles, consagrado el 6 de agosto de 1806, que sirvió como iglesia parroquial bajo el nombre de la Transfiguración. Se quemó el 19 de agosto de 1941, el día de la Transfiguración del Señor, y fue desmantelada en los años de posguerra. Ahora en su lugar hay una capilla con una lámpara siempre encendida.

En 1907 se añadió un refectorio a la iglesia, alargando el edificio. En el sótano del refectorio se llevaban a cabo charlas dominicales y ensayos del coro. Los constructores del refectorio son mencionados como los comerciantes Irlikov. La iglesia del Espíritu Santo era considerada la más rica y hermosa de la ciudad, con iconostasios dorados y utensilios.

En 1922 se retiraron los valores eclesiásticos del templo, y desde 1926 hasta 1937 estuvo bajo los renovadores. Después de eso, el templo se utilizó como almacén de harina hasta 1944. A finales de 1941 se organizó un templo en el sótano del refectorio en honor a la Transfiguración del Señor. En 1944, el templo fue devuelto a los fieles, quienes comenzaron su restauración. Se restauraron y consagraron los altares, pero la antigua pintura no se conservó.

Hasta 1945, la catedral de Jersón fue la Catedral de la Asunción, luego la de Catalina. En 1947, la iglesia del Espíritu Santo se convirtió en la catedral. Desde 1953 hasta 1960, el rector fue el protoiereo Boris Georgievich Stark, quien embelleció la catedral e instaló nuevos iconostasios. En 1955-1956, artistas de Odesa pintaron nuevos íconos para la catedral.

Hasta 1995, la catedral no tenía campanario, se utilizaban ocho pequeñas campanas. La superficie de la catedral es de 1441 m², la altura de las paredes es de 9,7 m, la altura de la cúpula es de 19,7 m.

En 1991 se formó la diócesis de Jersón, siendo el primer arzobispo el metropolitano Leontiy Gudimov. Bajo el obispo Illarion Shukalo, se amplió y consagró el altar inferior de la Transfiguración, y se construyó un nuevo campanario. La restauración continuó bajo los arzobispos posteriores.

Las principales reliquias de la catedral incluyen la copia milagrosa de la icono de la Madre de Dios de Kasperov, la Imagen No Hecha por Mano del Salvador, las iconos de la Madre de Dios de Feodorov y de Pochaev, y las iconos de San Nicolás y otros santos. En el recinto de la catedral se encuentran las tumbas de los protoiereos Leonid Bogdanov e Iván Karlev.