Die dreischiffige Heilig-Geist-Kirche in Cherson wurde 1804 gegründet. Der vordere Teil des Tempels wurde in einem Sommer dank einer Spende von 15.000 Rubel erbaut. Doch dann wurde der Bau aufgrund von Geldmangel gestoppt und wurde erst 1835 abgeschlossen. Im Januar 1836 wurde die nördliche Kapelle zu Ehren der heiligen Märtyrer von Chersones und die südliche Kapelle zu Ehren des Erzengels Michael geweiht. Der Hauptaltar wurde am 16. August 1836 von Erzbischof Gabriel Rosanov geweiht. Seinen Worten zufolge leisteten die chersonesischen Kaufleute Galukhin, Bogdanov, Sikachev und Nosov bedeutende Hilfe beim Bau, was die lokale Überlieferung bestätigt, die die Kirche als 'Kaufmannskirche' bezeichnet.

Die Kirche befindet sich in der Nähe des Stadtmarktes, weshalb sie den Namen 'Marktkirche' erhielt, der bis heute erhalten geblieben ist. Ursprünglich hatte der Tempel die Form eines quadratischen Kreuzes mit einer Kolonnade und einer niedrigen Kuppel. 80 Meter westlich von ihr wurde ein fünfstöckiger Glockenturm errichtet, der am 6. August 1806 geweiht wurde und als Pfarrkirche unter dem Namen der Verklärung diente. Er brannte am 19. August 1941, am Tag der Verklärung des Herrn, ab und wurde in den Nachkriegsjahren abgerissen. Heute steht an seiner Stelle eine Kapelle mit einer ewigen Lampe.

Im Jahr 1907 wurde an die Kirche ein Speisesaal angebaut, wodurch das Gebäude verlängert wurde. Im Keller des Speisesaals fanden sonntägliche Gespräche und Proben des Chors statt. Die Bauherren des Speisesaals werden als die Kaufleute Irlikov bezeichnet. Die Heilig-Geist-Kirche galt als die reichste und schönste in der Stadt, mit vergoldeten Ikonostasen und liturgischen Geräten.

Im Jahr 1922 wurden aus der Kirche kirchliche Werte entnommen, und von 1926 bis 1937 befand sie sich in den Händen der Erneuerer. Danach wurde der Tempel bis 1944 als Lager für Mehl genutzt. Ende 1941 wurde im Keller des Speisesaals eine Kirche zu Ehren der Verklärung des Herrn eingerichtet. 1944 wurde der Tempel den Gläubigen zurückgegeben, die mit seiner Wiederherstellung begannen. Die Kapellen wurden restauriert und geweiht, aber die alte Malerei ist nicht erhalten geblieben.

Bis 1945 war die Kathedrale von Cherson die Uspenski-Kathedrale, dann die Katharinenkathedrale. 1947 wurde die Heilig-Geist-Kirche zur Kathedrale. Von 1953 bis 1960 war der Protopriester Boris Georgievich Stark der Pfarrer, der die Kathedrale verschönerte und neue Ikonostasen installierte. In den Jahren 1955-1956 malten odessitische Künstler neue Ikonen für die Kathedrale.

Bis 1995 hatte die Kathedrale keinen Glockenturm und es wurden acht kleine Glocken verwendet. Die Fläche der Kathedrale beträgt 1441 qm, die Höhe der Wände 9,7 m, die Höhe der Kuppel 19,7 m.

Im Jahr 1991 wurde das Bistum Cherson gegründet, der erste Bischof wurde Metropolit Leontiy Gudimov. Unter Bischof Illarion Shukalo wurde die untere Kapelle der Verklärung erweitert und geweiht, ein neuer Glockenturm wurde gebaut. Die Restaurierung setzte sich unter den nachfolgenden Bischöfen fort.

Die Hauptheiligen der Kathedrale umfassen die wundertätige Kopie der Kasperowskaja Ikone der Gottesmutter, das nicht von Menschenhand geschaffene Bild des Erlösers, die Theodorowskaja und die Pochaevskaja Ikonen der Gottesmutter, die Ikonen des heiligen Nikolaus und anderer Heiliger. Auf dem Gelände der Kathedrale befinden sich die Gräber der Protopriester Leonid Bogdanov und Ioann Karlev.