Se sabe que el asentamiento de cosacos en el Don existe desde el siglo XVI, cuando las stanitsas y los pueblos fortificados comenzaron a aparecer por toda la estepa del Don. En esos tiempos, en realidad, marcaban la frontera del Estado ruso.

El pueblo de Vëshki se menciona por primera vez en 1571, cuando el zar Iván el Terrible aprobó el "veredicto de los boyardos sobre el servicio de stanitsa y de guardia". Sin embargo, la historia de la stanitsa Vëshenskaya comenzó aún antes, cuando cosacos libres fundaron en la orilla del Don un pequeño asentamiento que posteriormente se convirtió en un importante centro del cosacato.

Gracias a su ubicación ventajosa, la stanitsa Vëshenskaya se desarrolló constantemente. A través de ella pasaban rutas comerciales, y las tierras fértiles y los prados aseguraban buenas cosechas y suficientes reservas de heno.

Los cosacos de Vëshenskaya participaron en numerosas guerras, incluyendo la guerra ruso-japonesa de 1904-1905 y la Primera Guerra Mundial. Los cosacos del Don desempeñaron un papel significativo también en la Guerra Civil.

El 11 de marzo de 1919, en Vëshenskaya comenzó una de las mayores revueltas contra el poder bolchevique, conocida como la Revuelta del Alto Don. Fue provocada por las represiones contra los cosacos que regresaban de los frentes de la Guerra Civil. La revuelta fue espontánea, y decenas de miles de cosacos tomaron nuevamente las armas. Esto permitió ganar tiempo y crear las Fuerzas Armadas del Sur de Rusia (VSUR), una unión de tropas blancas bajo el mando de Denikin para luchar contra el ejército rojo.

El cosacato del Don pudo contener el asalto de los bolcheviques y pronto se unió a las fuerzas principales de la VSUR. Las acciones de los rebeldes contribuyeron al exitoso avance del ejército blanco en el verano de 1919.

Estos eventos están detalladamente descritos en la famosa novela épica de Mikhail Sholokhov "El Don apacible". El protagonista, Grigori Melekhov, comandaba la división de cosacos rebeldes de Vëshenskaya. El escritor conocía bien de qué escribía, ya que la stanitsa Vëshenskaya era su hogar. Hoy en día, aquí funciona el Museo Estatal-reserva M.A. Sholokhov, y anualmente, el último fin de semana de mayo, se celebra en la stanitsa el festival "Primavera Sholokhov".