La parroquia del pueblo de Polpino existe desde finales del siglo XVIII. La iglesia de piedra en el pueblo fue construida en un momento y por una persona desconocida. Consistía en dos partes y tenía dos altares. La primera parte, la antigua sacristía, estaba destinada a los servicios de invierno, aquí se encontraba el altar en honor a San Nicolás. La segunda parte, la de verano, fue añadida en 1855 al lado este de la sacristía, aquí se ubicaba el altar en honor a San Juan Bautista. En 1860, después de un incendio que destruyó todo el pueblo, la iglesia sufrió graves daños, pero las paredes permanecieron intactas. La iglesia fue restaurada con fondos de los feligreses. El último sacerdote, Konstantin Nikolayevich Limachev, fue arrestado el 20 de noviembre de 1937, después de lo cual la iglesia fue cerrada y convertida en un club rural. En 1943, la iglesia fue destruida.

La comunidad parroquial resurgió en 1994. Desde junio hasta octubre de 1996, los servicios se llevaron a cabo en una casa privada. Desde noviembre de 1996 hasta julio de 2002, se realizaron en un edificio de tienda vacío alquilado. Desde julio hasta diciembre de 2002, los servicios se llevaron a cabo en un vagón en el terreno de la iglesia en construcción. Desde diciembre de 2002, los servicios comenzaron a celebrarse en la cripta de la iglesia en honor a la Asunción de la Santísima Virgen María.