La iglesia fue construida entre 1842 y 1845 en la colina Galkina, en el lugar de la antigua iglesia de madera de San Miguel Arcángel, erigida en 1783. En la construcción participaron los comerciantes locales Nikita Serafimov y Daniil Balaev. La consagración del templo tuvo lugar el 7 y 9 de noviembre de 1847. Inicialmente se planeó que se convirtiera en catedral, pero este papel fue asumido por la iglesia de la Trinidad, construida un poco antes, y la iglesia del Arcángel se convirtió en parroquial.

En la parte norte de Bashkiria, este templo permaneció como el único en funcionamiento, excepto por el período de 1937 a 1945. En 1937, el edificio se utilizó como almacén de granos, y el campanario fue demolido. En 1945, la iglesia fue reabierta por el sacerdote Gavriil Zhelvitsky. En su restauración participaron monjas que quedaron en la ciudad tras el cierre del monasterio de la Trinidad de Birsk en 1924. A principios de la década de 1950, aquí sirvió el abuelo del patriarca Kirill, el sacerdote Vasili Stepanovich Gundyaev.

Según la resolución n.º 390 del Consejo de Ministros de la República Socialista Soviética de Bashkiria del 19 de julio de 1976, la iglesia fue reconocida como monumento arquitectónico de importancia local.

En 2002 comenzó una renovación capital del templo: se construyó un nuevo campanario y se acondicionó el área circundante. Sin embargo, se informó que durante el proceso de renovación se perdieron frescos y elementos decorativos. En junio de 2016, durante una visita a Bashkortostán, el patriarca Kirill visitó la iglesia y celebró un servicio en ella.

En el territorio de la iglesia se encuentran el taller de costura diocesano "Tavifa", el departamento de educación religiosa y catequesis, así como el departamento misionero.