En el verano de 1880, se inauguró en Crimea la primera galería de arte pública en honor a Ivan Konstantinovich Aivazovsky. En ese momento, se convirtió en el tercer lugar cultural de acceso público en Rusia, después del Hermitage y el Museo Rumiántsev. El edificio fue diseñado por el propio artista, y la exposición se ubicaba en una pequeña sala de una adición. Tras su muerte, el edificio pasó a ser administrado por la ciudad. Hoy en día, el museo es uno de los principales atractivos de Feodosia y alberga un centro de investigación.

La exposición incluye 416 pinturas de Aivazovsky y otros maestros, así como fotografías de archivo, documentos y objetos de la vida cotidiana relacionados con la vida del gran artista. En total, la colección cuenta con más de once mil exposiciones. Nueve salas de exhibición se encuentran en los edificios "Villa Maestro" y "Casa de la Hermana". En la galería de Aivazovsky en Feodosia se llevan a cabo festivales de música, conciertos de música clásica, conferencias internacionales, charlas, exposiciones y proyecciones de documentales.

Uno de los objetos más enigmáticos es la pintura de Aivazovsky "A la muerte de Alejandro III". Se guarda en una sala secreta sin luz natural y solo está disponible para su visualización en grupos de excursión de hasta 10 personas. El propio artista encontraba la imagen en la pintura aterradora y decidió ocultarla del público.

Desde 1925, la colección de la galería se ha ido ampliando constantemente, incluyendo obras de artistas occidentales, y se ha incrementado el espacio de exposición. En las décadas de 1920 y 1930, se publicaron aquí la primera guía y la monografía sobre Aivazovsky.

Durante la Gran Guerra Patria, la galería fue evacuada a Ereván, donde continuó funcionando hasta la liberación de Crimea. El director Basramov desempeñó un papel clave en la conservación de la colección, enviándola a Armenia a pesar de la orden de enviar las exposiciones a Stalingrado. Tras el regreso de la colección a la ciudad devastada, se realizaron trabajos de restauración, y en la primavera de 1946, la Casa de Aivazovsky en Feodosia volvió a abrir sus puertas al público.

Una historia interesante está relacionada con el busto de Aivazovsky, obra del escultor Bernshtam. Durante la evacuación, se perdió en el puerto, pero fue encontrado por los militares y enviado al frente como parte de los bienes del mayor Chernysh. Después de la guerra, el busto fue devuelto a la galería.

En el edificio renovado del museo, se han creado nuevos espacios: una sala conmemorativa y un auditorio. En la década de 1980, a la Casa de Aivazovsky se le otorgó la Orden de la Amistad de los Pueblos, y en 2001, la galería recibió el estatus nacional. El museo de Feodosia ha sobrevivido a numerosos eventos históricos complejos, pero continúa su labor hasta el día de hoy.