La primera iglesia de madera, dedicada a las Mujeres Miróforas, fue construida en 1566. El templo de piedra de cinco cúpulas fue edificado entre 1714 y 1722 con fondos del feligrés, el comerciante Petr Rodionov Khudyakov, lo que se confirma en el inventario de la iglesia de 1764. El templo fue consagrado el 12 de julio de 1724. Según la descripción de la Catedral de la Presentación de A. Popov, publicada en los "Boletines Diocesanos de Vologda" de 1875, la construcción del templo de piedra comenzó en 1710. Se menciona que en la pared occidental de la iglesia de las Mujeres Miróforas hay una inscripción: "El inicio de la construcción de esta iglesia en el año 1710".

En el iconostasio del refectorio se encontraban íconos: del Todopoderoso con Juan el Bautista, de San Nicolás el Milagroso, de la Madre de Dios en el trono con el ángel guardián y 46 santos de Pechora, así como del santo mártir Haralampio.

Entre los utensilios de la iglesia destaca una cruz pectoral con 12 partículas de reliquias de santos, incluyendo al apóstol Andrés el Primero Llamado, al archidiácono Esteban, a San Basilio el Grande, a San Juan el Misericordioso, al gran mártir Teodoro Estratilata, al mártir Pantaleón y otros. Dentro de la cruz, en el ciprés donde se encuentran las reliquias, están indicados sus nombres, y se ha conservado la inscripción: "En el año 7193, estas santas reliquias fueron colocadas en esta santa cruz en la ciudad de Moscú, en la Catedral de la Anunciación, que está en las viejas puertas en el vestíbulo, por el sacerdote Juan, en gloria de la Santa Trinidad y de la Purísima Madre de Dios". En el reverso de la cruz está escrito: "En el año 7193, esta santa cruz del Señor fue construida por el esfuerzo del huésped Semión Jrisanfo hijo de Shilovtsov, su esposa Marfa Terentyeva, en la gran ciudad de Veliky Ustyug, en el asentamiento de la iglesia de la Madre de Dios de Vladimir y de las santas mujeres Miróforas".

El templo en nombre de las Mujeres Miróforas fue cerrado en febrero de 1930. Actualmente, en sus muros se encuentra el "Museo del Juguete de Año Nuevo", que es una filial del museo-reserva de Veliky Ustyug.