Die erste hölzerne Kirche, die den gleichapostolischen Myrrhtragenden Frauen gewidmet war, wurde 1566 erbaut. Die steinerne fünfkuppelige Kirche wurde von 1714 bis 1722 mit Mitteln des Gemeindemitglieds, des Kaufmanns Peter Rodionow Chudjakow, errichtet, was durch das Kirchenverzeichnis von 1764 bestätigt wird. Die Kirche wurde am 12. Juli 1724 geweiht. Laut der Beschreibung der Sretenskij-Kathedrale von A. Popow, veröffentlicht in den "Wologda Eparchialnachrichten" von 1875, begann der Bau der steinernen Kirche im Jahr 1710. Er erwähnt, dass an der Westwand der Kirche der Myrrhtragenden Frauen die Inschrift zu finden ist: "Der Beginn des Bauwerks dieser Kirche im Jahr 1710".

Im Altarraum befanden sich Ikonen: der Allmächtige mit Johannes dem Täufer, der heilige Nikolaus von Myra, die Gottesmutter auf dem Thron mit dem Schutzengel und 46 Pechora-Heiligen sowie der heilige Märtyrer Haralampius.

Unter dem Kirchengerät sticht ein Brustkreuz mit 12 Teilen der Reliquien von Heiligen hervor, darunter der Apostel Andreas der Erstberufene, der Diakon Stephanus, Basilius der Große, Johannes der Milde, der große Märtyrer Theodor Stratilates, der Märtyrer Panteleimon und andere. Im Inneren des Kreuzes auf Zypressenholz, wo die Reliquien untergebracht sind, sind ihre Namen angegeben, und es ist eine Inschrift erhalten geblieben: "Im Jahr 7193 wurden diese heiligen Reliquien in dieses heilige Kreuz in der herrschenden Stadt Moskau, der Kathedrale der Verkündigung, die bei den alten Toren im Vorraum ist, von Priester Johannes zur Ehre der heiligen Dreifaltigkeit und der allreinen Gottesmutter gelegt". Auf der Rückseite des Kreuzes steht: "Im Jahr 7193 wurde dieses heilige Kreuz des Herrn auf Anregung des Gastes Semen Chrysanthov, Sohn von Shilovtsov, und seiner Frau Marfa Terentyeva, Tochter, in der Stadt Veliky Ustyug, im Vorort in die Kirche der Wladimirer Gottesmutter und der heiligen Myrrhtragenden Frauen, errichtet".

Die Kirche im Namen der Myrrhtragenden Frauen wurde im Februar 1930 geschlossen. Derzeit befindet sich in ihren Mauern das "Museum des Neujahrsspielzeugs", das eine Filiale des Veliky Ustyug Museums-Reservats ist.