Anteriormente, en el lugar del templo de piedra, había una iglesia de madera dedicada a Nicolás de Zaráysk con una capilla de Paraskeva Pyatnitsa, construida en 1566. Esta iglesia de madera se quemó en el incendio de 1579, que destruyó parte de la ciudad cerca del Kremlin y toda la parte noreste del asentamiento.

El templo de piedra en su forma actual fue construido en 1728 con los fondos del comerciante Iván Afanásievich Mikliáev para los trabajadores de la manufactura de paños. El altar principal fue consagrado en honor de la Epifanía del Señor, el derecho, en honor de Gurio, Varsanofio y Germán, los santos de Kazán, y el izquierdo, en honor de Paraskeva Pyatnitsa. Sin embargo, el templo conservó el antiguo nombre en honor a la iglesia de madera que existió anteriormente.

El templo sirvió como centro de una pequeña parroquia que estaba adyacente al monasterio de la Madre de Dios de Kazán. Los feligreses eran en su mayoría de escasos recursos, y el monasterio brindaba una ayuda significativa al templo. El templo se quemó varias veces en incendios urbanos hasta principios del siglo XIX, y en varias ocasiones solo quedaron las paredes.

Después del incendio de 1815, el templo fue restaurado durante mucho tiempo. La capilla derecha fue consagrada en 1821, el altar principal fue restaurado en 1831 y renombrado en honor al Nacimiento de la Santísima Madre de Dios. La antigua capilla de Pyatnitsa fue desmantelada y reconstruida en 1855, probablemente según el proyecto del arquitecto F. I. Petondi. La capilla derecha en honor a los tres santos de Kazán no ha sobrevivido hasta nuestros días.

En 1923 y 1937, el templo fue utilizado como catedral de los "renovadores", reemplazando a la catedral de la Anunciación en el Kremlin de Kazán. En 1937, el templo fue cerrado y convertido en prisión para los prisioneros que esperaban ser enviados a campos. Aquí también se llevaron a cabo ejecuciones, y los ejecutados fueron enterrados en el territorio del templo.

La madre del escritor V. P. Akiónov, E. S. Ginzburg, recordó la prisión en la iglesia de Pyatnitsa en sus memorias. En la década de 1950, se demolió el campanario, y el templo cayó en el abandono. En la década de 1980, se realizó una reparación cosmética.

En 1993, el templo fue transferido al Ministerio de Cultura de la República de Tatarstán, y comenzaron los trabajos de restauración para crear un museo de íconos. En la segunda mitad de la década de 1990, el templo fue devuelto a la diócesis de Kazán de la Iglesia Ortodoxa Rusa, y se estableció una parroquia chuvasia aquí. Los primeros benefactores y donantes eran de la diáspora chuvasia de Kazán y Tatarstán.

En 2000, se restauró el campanario, y en 1999 y 2001 se construyó un edificio administrativo. Con la bendición del arzobispo de Kazán y Tatarstán, Anastasio Metkin, el iconostasio fue pintado de rojo en honor al martirio. El 10 de noviembre de 2000, se consagró el altar en honor de la santa gran mártir Paraskeva Pyatnitsa, y el 21 de septiembre de 2002, la capilla en honor al Nacimiento de la Madre de Dios.

En septiembre de 2004, se abrió una escuela dominical en el templo, y en septiembre de 2010 comenzó a funcionar la biblioteca parroquial. El 28 de junio de 2008, se consagró la capilla "Tutti i Re", construida en el territorio del complejo del templo. En ella se guarda el ícono de la Madre de Dios "Tutti i Re", que se asocia con la curación de enfermedades oncológicas. La capilla está ubicada frente al dispensario oncológico, para que cada enfermo pueda elevar oraciones a la Santísima Madre de Dios. Diariamente, en la capilla, se celebra un moleben con akathist por la curación de los enfermos oncológicos y por la salud de todos los que sufren.

Desde 2011, el templo está adscrito al monasterio masculino de la Madre de Dios de Kazán, que se encuentra cerca.