La iglesia se menciona por primera vez en fuentes de la segunda mitad del siglo XVI como ubicada en Murom, fuera de la ciudad, frente a Nicolás Mojrago. Según la tradición, el templo de madera en honor a San Nicolás fue construido por orden de Iván el Terrible, quien visitó Murom antes de la campaña a Kazán. En el siglo XVI, la iglesia tenía dos capillas: la del mártir Teodoro Estratilata y la de los santos Cosme y Damián. Junto a ella había una iglesia de madera en honor a los venerables Zosima y Savvaty de Solovetsky. La iglesia de Nicolás-Naberezhna también se menciona en el Libro de Posesiones de Murom de 1636-1837 como "edificio del estado". En 1700 comenzó la construcción de la iglesia de piedra de Nicolás, iniciada por el sacerdote moscovita Dmitri Christoforov en memoria de su padre, el protoiereo Christofor. En 1707 se recibió el permiso para la construcción, y en 1714 se instaló el iconostasio en la nueva iglesia. En 1717, el iconógrafo de Murom, Alexander Kazantsev, creó para el templo imágenes de las doce sibilas que predijeron el nacimiento de Jesucristo. Ese mismo año, la iglesia fue consagrada. En 1803, se añadió al templo un comedor con la capilla de la Descensión del Espíritu Santo, y en 1847 apareció una nueva capilla en honor al san mártir Blasio, protector de los animales, ya que entre los constructores del templo estaban los comerciantes Suzdaltsev-Ushakov, que comerciaban con ganado. La iglesia fue cerrada en 1940, y en las décadas de 1950 y 1960 albergó una fábrica de aves. A finales de la década de 1960, el edificio fue entregado al museo de la ciudad, que planeaba crear una exposición sobre el río Oka y una muestra de escultura en madera. En los años siguientes, el templo permaneció vacío. En 1991, la iglesia fue entregada a la diócesis de Vladimir-Suzdal para reanudar los servicios religiosos. El 9 de julio de 1993, se trasladaron las reliquias de la santa justa Juliana Lazarevskaya a la iglesia, convirtiéndose en su principal santuario. Antes de la revolución, en la iglesia se encontraba un venerado ícono del siglo XIV de San Nicolás, que ahora pertenece al museo de Murom.

La iglesia de Nicolás es un ejemplo de la interpretación local del "barroco moscovita", lo que se manifiesta en su decoración, mientras que la estructura de cinco cúpulas permanece tradicional. Lo inusual es solo la culminación de la campanario con ventanas redondas. A lo largo de su existencia, la iglesia no ha sido reconstruida debido a la pobreza de la parroquia. El iconostasio tallado se ha mantenido en su forma original hasta la década de 1960. La iglesia de San Nicolás tradicionalmente se construía junto al agua, ya que San Nicolás era venerado como salvador de los ahogados y protector de los viajeros. Durante la inundación primaveral, cuando las aguas del Oka se acercan a la colina donde se encuentra la iglesia, los habitantes de Murom dicen: "Las piernas de Nicolás están mojadas".