La cálida iglesia de la Anunciación con refectorio fue construida por iniciativa del zar Iván el Terrible, al igual que la catedral de Nikitsky, pero probablemente un poco más tarde. En los libros de registro de 1629-30 se menciona como "Otra iglesia cálida con refectorio de piedra de la Anunciación de la Santísima Virgen, y la capilla de Teodoro Estratilata". Debajo del refectorio había un almacén de pan y una cocina, y debajo de ellos, bodegas.

A lo largo de los siglos, la iglesia de la Anunciación ha sufrido cambios significativos. La capilla en honor al venerable Juan Climaco fue abolida, y en su lugar se organizó un sacristía. La capilla del gran mártir Teodoro Estratilata también fue modificada, siendo reconsagrada en honor a San Nicolás el Milagroso, y ahora está separada del templo principal por dos arcos. El refectorio se redujo a la mitad, separando una parte para las habitaciones del abad. Se supone que en estas habitaciones se alojó Pedro I durante su primera visita a Pereslavl en el lago Pleshcheyevo. Al refectorio se adosa un campanario octogonal de 1668, construido durante el reinado de Iván el Terrible, pero que sufrió graves daños durante el asedio del monasterio por los polacos en 1611. Fue restaurado en 1668 con fondos del zar Alexei Mijáilovich y su esposa María Ilinichna. El iconostasio del templo también ha sido remodelado en varias ocasiones. El primer iconostasio existió hasta 1766, cuando fue reemplazado por uno nuevo, en estilo moderno. En 1809, el iconostasio fue renovado nuevamente.

En 1878, el historiador A. I. Svirélin describió el monasterio de Nikitsky y señaló que el iconostasio de la iglesia de la Anunciación no representaba interés arqueológico. Mencionó que solo quedaba el ícono del templo de la Anunciación de la Santísima Virgen, donado en 1696 por el archimandrita del monasterio Chudov, Arsenio. En la década de 1870, con fondos de benefactores, se colocó un suelo de mosaico en el templo, y en la capilla de Nicolás se instaló un nuevo iconostasio de roble. Las paredes de la iglesia fueron decoradas con pinturas en ese momento. El techo de madera del templo duró más que el de la catedral de Nikitsky y fue reemplazado por uno de hierro solo en 1851. Durante la época soviética, el templo sufrió gravemente, ya que albergaba constantemente diversas instituciones. En 1977, en el edificio donde se encontraba la autoescuela, ocurrió un incendio que destruyó todas las estructuras de madera. Las conexiones metálicas se rompieron, y aparecieron grietas en las paredes y el techo. Los restauradores que trabajaron en el monasterio en las décadas de 1960 y 1970 intentaron convertirlo en un centro turístico del "Anillo de Oro" de Rusia. Sin embargo, después del colapso de la cúpula central de la catedral de Nikitsky en 1984, el interés por el monasterio disminuyó, y fue dejado a su suerte, al igual que la iglesia de la Anunciación.

En diciembre de 1993, el monasterio reabrió. Ante los restauradores y los monjes se presentó una triste visión, pero con la ayuda de Dios, comenzó la restauración. Los trabajos fueron dirigidos por el abad del monasterio, el obispo Anatoly Aksyónov, hasta 1999. La iglesia de la Anunciación fue restaurada en 1999 bajo la supervisión del archimandrita del monasterio de Nikitsky, Dimitri Jramtsov. En 2000, con la bendición del patriarca Alexio II, las reliquias de Nikita el Estilita, asesinado en 1186, fueron extraídas de la tierra y solemnemente trasladadas al templo restaurado, donde se guardan junto con sus cadenas. Ahora el templo está completamente restaurado y nuevamente se celebran servicios religiosos en él.