Die warme Verkündigungskirche mit dem Speisesaal wurde auf Initiative von Zar Iwan dem Schrecklichen erbaut, ebenso wie die Nikita-Kathedrale, jedoch wahrscheinlich etwas später. In den Katasterbüchern der Jahre 1629-30 wird sie als "Eine andere warme Kirche mit dem Speisesaal aus Stein der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter, sowie die Kapelle des Heiligen Theodor Stratilat" erwähnt. Unter dem Speisesaal befanden sich die Backstube und die Küche, und darunter die Keller.

Im Laufe der Jahrhunderte hat die Verkündigungskirche erhebliche Veränderungen erfahren. Die Kapelle zu Ehren des heiligen Johannes vom Kreuz wurde aufgehoben, und an ihrer Stelle wurde eine Sakristei eingerichtet. Die Kapelle des heiligen Märtyrers Theodor Stratilat wurde ebenfalls verändert und in die Kapelle des heiligen Nikolaus von Myra umgewidmet, und jetzt ist sie durch zwei Bögen vom Haupttempel getrennt. Der Speisesaal wurde halbiert, wobei ein Teil für die Residenz des Abtes abgetrennt wurde. Es wird vermutet, dass Peter I. in diesen Räumen während seines ersten Besuchs in Pereslawl am Pleschtschejewo-See verweilte. An den Speisesaal schließt sich der achteckige Glockenturm von 1668 an, der unter Zar Iwan dem Schrecklichen erbaut wurde, aber während der Belagerung des Klosters durch die Polen im Jahr 1611 stark beschädigt wurde. Er wurde 1668 mit Mitteln von Zar Alexei Michailowitsch und seiner Frau Maria Ilinitschna wiederhergestellt. Der Ikonostase des Tempels wurde ebenfalls mehrfach umgestaltet. Der erste Ikonostase hielt bis 1766, als er durch einen neuen im modernen Stil ersetzt wurde. 1809 wurde der Ikonostase erneut erneuert.

Im Jahr 1878 beschrieb der Historiker A. I. Swirelin das Nikita-Kloster und bemerkte, dass der Ikonostase der Verkündigungskirche kein archäologisches Interesse darstellt. Er erwähnte, dass nur das Tempelbild der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter übrig geblieben war, das 1696 von dem Archimandriten des Tschudow-Klosters Arseni gespendet wurde. In den 1870er Jahren wurde mit Mitteln von Wohltätern im Tempel ein Mosaikboden verlegt, und in der Nikolauskapelle wurde ein neuer Eichenikonsatze installiert. Die Wände der Kirche wurden zu dieser Zeit mit Malereien geschmückt. Das Holzdach des Tempels hielt länger als das des Nikita-Klosters und wurde erst 1851 durch ein Eisendach ersetzt. In der Sowjetzeit erlitt der Tempel erhebliche Schäden, da er ständig verschiedene Institutionen beherbergte. 1977 brach in dem Gebäude, in dem sich eine Fahrschule befand, ein Feuer aus, das alle Holzkonstruktionen zerstörte. Die Metallverbindungen rissen, und an den Wänden und der Decke entstanden Risse. Die Restauratoren, die in den 1960er und 70er Jahren im Kloster arbeiteten, strebten an, es zu einem touristischen Zentrum der "Goldenen Ring" Russlands zu machen. Doch nach dem Einsturz der zentralen Kuppel der Nikita-Kathedrale im Jahr 1984 ließ das Interesse am Kloster nach, und es wurde, wie auch die Verkündigungskirche, dem Verfall überlassen.

Im Dezember 1993 wurde das Kloster erneut eröffnet. Den Restauratoren und den Mönchen bot sich ein trauriger Anblick, aber mit Gottes Hilfe begann die Restaurierung. Die Arbeiten wurden bis 1999 von dem Abt des Klosters, Bischof Anatoli Aksjonow, geleitet. Die Verkündigungskirche wurde 1999 unter der Aufsicht des Archimandriten des Nikita-Klosters Dimitri Chramtsov restauriert. Im Jahr 2000 wurden, mit der Segnung von Patriarch Alexius II., die Reliquien des heiligen Nikita, der 1186 getötet wurde, aus der Erde geborgen und feierlich in den restaurierten Tempel übertragen, wo sie zusammen mit seinen Ketten aufbewahrt werden. Jetzt ist der Tempel vollständig restauriert und es finden wieder Gottesdienste statt.