En 1837 se creó en Arkhangelsk la "Exposición de obras de la provincia", que inicialmente incluía 94 objetos de carácter natural e histórico y etnográfico. Las colecciones se almacenaban y se ampliaban en una sala separada del Departamento de Asistencia Pública, y en 1840 fueron trasladadas a la casa del gobernador civil.

Durante muchas décadas, representantes de diversas capas de la sociedad contribuyeron a la ampliación de las colecciones del museo: gobernadores, funcionarios, intelectuales, comerciantes y campesinos.

Con la llegada del poder soviético, se tomó la decisión de crear el Museo Regional del Norte sobre la base del Museo Público de la Ciudad de Arkhangelsk, el Almacén Eclesiástico de Antigüedades del Comité Arqueológico de Arkhangelsk, el Museo de la Industria Pesquera del Extremo Norte y el museo de la Sociedad de Arkhangelsk para el Estudio del Norte Ruso.

Durante la Gran Guerra Patria, el museo continuó su actividad, ampliando sus colecciones, incluyendo temas militares. Los empleados llevaron a cabo trabajo educativo tanto en el museo como en los hospitales militares de Arkhangelsk. En 1942, el edificio del museo sufrió daños en dos ocasiones por los bombardeos de la aviación nazi. Ese mismo año, las colecciones principales fueron evacuadas a Solvychegodsk para su conservación y regresaron con éxito en 1944.

A finales de los años 50 y principios de los 60, comenzó el estudio sistemático de la región mediante expediciones anuales de historia, arqueología y ciencias naturales. Como resultado de este trabajo, se ampliaron significativamente y se reorganizaron las colecciones de arqueología prehistórica y medieval, vestimenta popular, oficios artesanales y manualidades, objetos de uso cotidiano y herramientas de trabajo, monumentos técnicos y ciencias naturales. En las décadas de 1970 y 1980, los fondos del museo se enriquecieron con una variada colección de materiales sobre cultura y vida urbana.

Hoy en día, la colección del museo cuenta con casi 300 mil unidades de almacenamiento y es la mayor colección integral de la región, representando la mitad del fondo museístico de la región de Arkhangelsk.

El Museo Regional de Arkhangelsk participa activamente en acciones culturales internacionales y en el intercambio de exposiciones con museos rusos y extranjeros, mantiene estrechos lazos con las regiones vecinas de Rusia y contactos internacionales, especialmente con colegas de los países escandinavos, principalmente Noruega. Esta colaboración ha llevado a la creación de la Red de Museos de la Región de Barents. En 2018, el museo se convirtió en uno de los organizadores y en el lugar de celebración del IX Foro Cultural Ruso-Noruego.

Las formas tradicionales de trabajo museístico se combinan exitosamente con tecnologías multimedia modernas y espacios expositivos interactivos.