Das Kloster wurde am 15. Oktober 1552 von Zar Iwan dem Schrecklichen nach der Eroberung der Stadt gegründet. Es wurde an dem Ort errichtet, an dem sich das Zelt des Zaren und die Feldkirche befanden, sowie die russischen Krieger begraben wurden, die unter den Mauern von Kasan gefallen waren. 1559 zerstörte die Überschwemmung der Wolga die Klostermauern, und es wurde auf den Gipfel des Berges verlegt. Das Kloster ist von einer Steinmauer umgeben. Sein inoffizieller Name "Zilantov" ist mit dem Berg verbunden, auf dem, der Legende nach, der mythische geflügelte Drache Zilant lebte.

Die Gründung des Klosters ist auch mit der Beisetzung des "ersten heiligen Märtyrers Christi im Land Kasan", Johannes von Kasan, verbunden.

Der Hauptkomplex des Klosters entstand im 17. Jahrhundert. Hier befanden sich die Uspenski-Kathedrale von 1625, die Kirche zu Ehren des Metropoliten Alexius von 1720 sowie Wohn- und Wirtschaftsgebäude. In den Jahren 1640 und 1642 war der suzdalsche Bischof Joseph, der der Häresie beschuldigt wurde, im Kloster in Verbannung.

In den Jahren 1732 und 1740 war im Kloster das Kasaner Geistliche Seminar untergebracht, und ab 1740 die Neugeglaubten-Schule. Später zogen beide Bildungseinrichtungen in eigene Gebäude um. In den Jahren 1829 und 1850 war der Archimandrit Gabriel, der Autor der ersten mehrbändigen Geschichte der Philosophie in Russland, der Abt des Klosters.

Im Jahr 1918 wurden zehn Mönche des Zilantov-Klosters, darunter der Archimandrit, ohne Gerichtsverfahren und aus unklaren Gründen wegen des Beschusses von Rotgardisten erschossen. Eine Zeit lang funktionierte das Kloster nicht, aber bald wurde auf seiner Grundlage eine orthodoxe Gemeinde gegründet, die bis 1928 bestand, als sie aufgelöst wurde. In der Sowjetzeit wurde der Komplex auf dem Zilant-Berg fast vollständig zerstört. Der Klosterfriedhof, auf dem angesehene Bürger begraben waren, wurde in den 1930er Jahren verwüstet.

Im Jahr 1998 wurde das ehemalige Männerkloster als Frauenkloster wiederbelebt. Von dem alten Kloster sind nur die Allerheiligsten Kirche von 1681, die in den 1890er Jahren erheblich umgebaut wurde, und das Abtsgebäude aus dem frühen 19. Jahrhundert erhalten geblieben. Die anderen Gebäude des Klosters entstanden in den letzten Jahrzehnten, einschließlich der 2006 geweihten Dreifaltigkeitskathedrale, die eine exakte Kopie der gleichnamigen Kathedrale des Dreifaltigkeits-Sergius-Klosters ist.