Das Heilig-Geist-Kloster wird erstmals in den Chroniken des Jahres 1162 erwähnt. Bis zum Ende des 16. Jahrhunderts standen auf seinem Gelände bereits drei steinerne Kirchen: die des Heiligen Geistes, der Dreifaltigkeit und des heiligen Nikolaus des Wundertäters. Doch Ende des 18. Jahrhunderts wurde es, wie viele andere Klöster, aufgelöst und die Mönche nach Walaam verlegt.

Im Jahr 1786 wurde das Kloster wiederhergestellt, jedoch als Frauenkloster. In dieser Form existierte es bis zur Revolution und gehörte zur ersten Klasse der Klöster Russlands. Heute sind von allen Gebäuden die Kathedrale der Herabkunft des Heiligen Geistes, die Kirche der Lebensspendenden Dreifaltigkeit mit dem Speisesaal und mehrere andere Gebäude erhalten geblieben, eines davon beherbergt das Staatliche Historische Archiv der Region Nowgorod.

Das Kloster blieb weitgehend unzerstört, obwohl ein Teil der Malerei in den Innenräumen verloren ging. Die Kirche der Dreifaltigkeit wurde 1963 restauriert, und die Kathedrale des Heiligen Geistes in den Jahren 1984-1985.

Das Heilig-Geist-Kloster wurde mehrfach verwüstet, aber immer wieder wiederhergestellt, und viele Reliquien blieben bis vor kurzem in seinen Mauern erhalten. Im Jahr 1913 befanden sich hier die Reliquien der heiligen Euphemia und des heiligen Moses sowie sein Stab. Auch im Kloster gab es wundertätige Ikonen des heiligen Nikolaus, die um 1500 entstanden, und die Herabkunft des Heiligen Geistes auf die Apostel, datiert nicht später als 1357. Der aktuelle Standort dieser Reliquien ist unbekannt.

Die Kathedrale des Heiligen Geistes ist eine viersäulige, einschiffige, zweigeschossige Kirche aus dem späten 19. Jahrhundert, die im „neurossischen“ Stil gestaltet ist, was in der Region Nowgorod selten vorkommt. Die Kirche der Dreifaltigkeit ist eine kleine, säulenlose Kirche mit einem Speisesaal auf der Westseite, deren Fassaden Ähnlichkeiten mit den Bauten Nowgorods aus der Mitte des 16. Jahrhunderts aufweisen. Im Speisesaal befinden sich wirtschaftliche und kultische Räumlichkeiten, deren Architektur lokale und moskauer Traditionen vereint.

Zu Beginn der 1920er Jahre wurde das Kloster geschlossen, und die Kathedrale wurde 1926 dem Gubarchivbüro zur Einrichtung eines Lagers übergeben. Während des Zweiten Weltkriegs nutzten die deutschen Behörden die Kathedrale als Lager. Heute trägt die Straße, an der sich der Klosterkomplex befindet, den Namen Dukhowskaya Musy Jalil.