Die erste Erwähnung der Schutzmantelkirche findet sich im "Wachtbuch" von Grigori Kirejewski aus dem Jahr 1615: "Die Siedlung der Belomestnaja Atamanen und Kosaken, und in der Siedlung eine Kirche im Namen des Schutzmantels der Heiligen Gottesmutter, aus Holz, mit einer Vorhalle, und in der Kirche Bilder und Glocken und alle kirchlichen Gebäude der Gemeindemitglieder." Der Begriff "neu" wurde nicht verwendet, was es ermöglicht, ihr Erscheinen auf den Beginn des 17. Jahrhunderts zu datieren.

Im Jahr 1700 erteilte der Heilige Mitrophan, der erste Bischof von Woronesch, eine segensreiche Urkunde zum Bau einer neuen Kirche, da die alte Holzkirche baufällig geworden war. 1736 begann der Bau der Steinkirche.

Im Jahr 1748 wurde das Altarstück im Namen der Begegnung des Herrn geweiht. Ende des 18. Jahrhunderts entstand in der Kirche ein zweites Altarstück im Namen des Ikone der Gottesmutter "Znamienie", das am 11. Februar 1796 von Bischof Metodij (Smirnov, †1799) von Woronesch und Tscherkassk geweiht wurde. 1791 wurde der dreigeschossige Glockenturm erbaut. Die größte Glocke, die aus Moskau gebracht wurde, wog 181 Pud 5 Pfund (etwa drei Tonnen).

Die Notwendigkeit einer Umgestaltung der Hauptkirche wurde offensichtlich. Die Hauptarbeiten wurden 1835 abgeschlossen, die Ausgestaltung dauerte jedoch bis 1841. Die Kirche wurde am 14. Juli 1841 von dem Heiligen Antonij, dem Erzbischof von Woronesch und Zadonsk, geweiht. Der ionische Portikus und die breite Trommel des Hauptschiffs verleihen der Kirche ein majestätisches Aussehen.

In den Jahren 1847 und 1848 wurden die warmen Altarstücke im Namen der Begegnung des Herrn und der Ikone der Gottesmutter "Znamienie" geweiht, die in der Sakristei von Kaufmann S.P. Jewfimow und mit Hilfe der Gemeindemitglieder eingerichtet wurden.

Während der Renovierung im Jahr 1872 erneuerte der Kirchenälteste V.O. Uchin beide Altarstücke in der Sakristei, und die Ikonostasen der Hauptkirche und der Altarstücke wurden mit rotem Gold überzogen.

Architektonisch interessant ist das Pfarrhaus, das neben der Kirche nach einem typischen Projekt zu Beginn des 19. Jahrhunderts erbaut wurde. Auf dem Gelände der Kirche befand sich ein Friedhof, auf dem Priester und Kirchenälteste beigesetzt wurden.

Bis 1904 zählte die Schutzmantelkirche 1282 Gemeindemitglieder. Das Personal der Kirche umfasste zwei Priester, einen Diakon und zwei Psalmodisten.

Gottesdienste fanden bis 1932 statt. Nach der Schließung wurde hier ein Verteidigungsheim eingerichtet, später ein antireligiöses Museum. Unter der Kuppel wurde ein Foucaultsches Pendel installiert.

Im August 1945 begann eine Gruppe von Gläubigen, angeführt von M.P. Wdowin und F.T. Chrenow, sich für die Rückgabe der Kirche einzusetzen. Zweimal wurde ihr Anliegen von Patriarch Alexij I. (Simanskij, †1970) unterstützt. Am 2. März 1948 beschloss der Rat für die Angelegenheiten der Russisch-Orthodoxen Kirche, das Anliegen der Gläubigen zur Öffnung der Schutzmantelkirche in Woronesch zu erfüllen und bot an, die Gemeinde zu registrieren und ihr das Gebäude und das Eigentum zu übertragen. Im Mai 1948 wurde das Gebäude der orthodoxen Gemeinde übergeben.

Im Jahr 1948 wurde unter Bischof Joseph (Orechow) der Bischofssitz von der Nikolai-Kirche in die Schutzmantelkirche verlegt, die zur Kathedrale von Woronesch wurde.

Am 14. und 15. November 1998 fand der erste Besuch des Oberhaupts der Russisch-Orthodoxen Kirche in der Diözese Woronesch statt. Patriarch Alexij II. hielt einen Gottesdienst an den Reliquien des Heiligen Mitrophan, eine Nachtwache und die Göttliche Liturgie in der Schutzmantelkathedrale.

In der Kathedrale arbeiten eine Sonntagsschule, eine Gemeindebibliothek sowie soziale und katechetische Abteilungen. Seit Dezember 2009 gibt es hier eine Pilgerabteilung der Diözese Woronesch und Borisoglebsk unter der Leitung von Protopresbyter Sergej Mozdor.