Die Stadtfestung entstand an einer günstigen Überquerung des Flusses Sewersky Donetz dank der ersten Siedler, die vor der katholischen Tyrannei der Rzeczpospolita aus der Rechtsufer-Ukraine flohen. Im Jahr 1638 wandte sich Hetman Jatzko Ostrjanin zusammen mit den Kosaken an den Moskauer Zaren Michael Fjodorowitsch mit der Bitte, ihnen Land des alten Tschuhujiwer Stadtgebiets für einen dauerhaften Aufenthalt zur Verfügung zu stellen. Die Kosaken verpflichteten sich, mit ihren Kräften eine Stadt und eine Festung auf dem unbewohnten Gebiet zu errichten. Der Zar konnte einer solchen Bitte nicht widersprechen, zumal er versprochen hatte, die Kosaken vor polnisch-litauischen Verfolgungen zu schützen. Die loyalen befestigten Punkte Moskaus würden helfen, die Ansprüche auf dieses Land gegenüber den Krimtataren und der Lubliner Union zu festigen.

Offiziell begann der Bau der ersten Kathedrale zu Ehren der Verklärung des Herrn, ebenso wie die Stadt Tschuhujiw, im Jahr 1638. Die hölzerne Kirche wurde gleichzeitig mit den Festungsmauern und Türmen errichtet. Sie symbolisierte den göttlichen Schutz und die Hoffnung auf eine neue Heimat. Im Jahr 1639 wurde der Bau abgeschlossen, und im Jahr 1640 wurde die Kirche geweiht. Doch im Jahr 1644 brannte sie nieder.

Im Juni desselben Jahres sandte Zar Michael Fjodorowitsch 20 Rubel für den Bau einer neuen Kirche und wies auf die Notwendigkeit hin, ein Altar zu Ehren von Michael Malein zu errichten. Laut dem Katasterbuch, das auf Anordnung des Woiwoden Jakow Wolkonski erstellt wurde, wurde die Kirche aus Eichenstämmen gebaut und mit Ikonen und Glocken ausgestattet, die vom Zaren gespendet wurden. In den Jahren 1647-1648 wurden in Tschuhujiw vier weitere Kirchen erbaut. Die Kathedrale der Verklärung galt als die Hauptkirche, und jährlich fand ein Kreuzgang um die Festungsmauern statt.

Im Jahr 1801 wurde die Kathedrale rekonstruiert: Die Eichenwände blieben erhalten, und ihre Kuppel wurde neu aus Kiefernbrettern errichtet. Im Jahr 1811 befanden sich vier Glocken im Glockenturm. Die Kirche befand sich im nordöstlichen Teil der Festung, wo die umgesiedelten Kosaken lebten. Die Einführung von Militärsiedlungen entschied das Schicksal der Kirche, und im Jahr 1824 wurde sie aufgelöst. Im Jahr 1826 begann der Bau einer neuen steinernen Kirche der Schutzmantel der Heiligen Jungfrau nach dem Entwurf von Wassili Stassow. Die Arbeiten wurden bis 1832 abgeschlossen, und im Jahr 1834 wurde die Kirche geweiht.

Zu Beginn des 20. Jahrhunderts entstand eine Erneuerungsbewegung, und die Schutzmantelkathedrale wurde einer Gruppe "Lebendige Kirche" übergeben. Ende der 1920er Jahre wurde die Kirche geschlossen, und ihr Gebäude sowie der Glockenturm wurden entstellt. In der Sowjetzeit wurde das Gebäude als Lager und Wohnheim genutzt. Im Jahr 2003 wurde die untere Kirche der Schutzmantel-Gemeinde übergeben, und im Jahr 2010 wurde sie vollständig an die Ukrainische Orthodoxe Kirche zurückgegeben.

Ursprünglich stellte die Schutzmantelkathedrale ein kubisches Gebäude im klassischen Stil mit Säulenportiken und einer Galerie dar. Nach der Rekonstruktion im Jahr 1872 vergrößerte sich ihr Volumen, und sie wurde kuppelartig. In der Sowjetzeit wurde der Glockenturm abgerissen, aber im Jahr 1972 begann die Restaurierung, und einige architektonische Elemente wurden wiederhergestellt. Bald ist die Wiederherstellung des Glockenturms geplant.