Laut historischen Daten existierte das Kloster an diesem Ort bereits im 16. Jahrhundert und wurde von Litauern zerstört. Nach der am weitesten verbreiteten Version wurde es von dem Metropoliten von Suzdalsk, Ilarion, als Männerkloster gegründet, kam jedoch im Laufe der Zeit in Verfall. Lange Zeit gab es hier kein Kloster.

Im 17. Jahrhundert wurde an diesem Ort eine hölzerne Pfarrkirche von Peter und Paul erbaut, die fast zwei Jahrhunderte lang von der Schließung und dem Abriss bedroht war. Zu Beginn des 19. Jahrhunderts stand die Kirche auf dem Friedhof. 1825 wandten sich die Bewohner von Jurjew-Polski an die Provinzverwaltung mit der Bitte, die baufällige Peter-Pauls-Kirche abzureißen. Der Tempel wurde dem Michail-Archangel-Kloster übergeben, und 1830 wurde die Kirche auf Anordnung des Heiligen Synods abgerissen. Eine Zeit lang war hier eine Ödnis, die an die Bauern des benachbarten Dorfes Fedosino übergeben wurde. Der Jurjew-Händler Peter Borodulin tauschte dieses Land mit den Bauern und beschloss, den Tempel wiederherzustellen. Am 16. Mai 1843 genehmigte der Heilige Synod den Bau einer Steinkirche. Im selben Jahr begann der Bau einer großen Kirche zu Ehren der Apostel Peter und Paul. Doch die Kirche blieb fast zwanzig Jahre ohne Gemeinde. 1871 zerstörte ein Feuer das Frauenkloster der Einführung, und die Nonnen erhielten die Erlaubnis, die Peter-Pauls-Kirche zu nutzen, die zur Kathedrale des Klosters wurde. Auf Anordnung des Heiligen Synods vom 26. Januar 1874 wurde die Abtei Peter-Pauls-Kloster genannt. Zur gleichen Zeit wurde die warme Uspenski-Kirche im neorussischen Stil erbaut.

Ende des 19. Jahrhunderts baute die Äbtissin Klavdia einen fünfstöckigen Glockenturm im neorussischen Stil. Sie eröffnete auch ein Waisenhaus und eine Mädchenschule, in der Religionsunterricht, Schreiben, Arithmetik, Grammatik, Nähen und Handarbeit unterrichtet wurden. In den 1920er Jahren wurde das Kloster aufgelöst, und 1925 wurden alle Glocken für Nichteisenmetall verkauft. Die Peter-Pauls-Kathedrale und die Uspenski-Kirche wurden verwüstet, ihre Kuppeln und Gewölbe zerstört, teilweise auch die Wände.

Am 27. Mai 2010 begann mit dem Segen des Erzbischofs von Suzdalsk und Wladimir, Jewlogij, die Wiederbelebung des Peter-Pauls-Frauenklosters, das zum Vorwerk des Nikolai-Frauenklosters wurde. Der Komplex befand sich in einem schlechten Zustand, umgeben von Müllhaufen und Bäumen. Die Wiederherstellung begann mit der Friedhofskirche der Himmelfahrt, da ihre Wände besser erhalten waren und es freien Boden für den Bau von Zellen gab. Die ersten beiden Nonnen lebten in einer städtischen Wohnung und kamen ins Kloster, um zu beten und zu arbeiten, da ihr eigener Tempel zu diesem Zeitpunkt noch nicht fertig war.

Am 15. Oktober 2010 wurden die Peter-Pauls-Kathedrale und der Glockenturm der Wladimirer Diözese der Russisch-Orthodoxen Kirche übergeben. Am 22. Oktober 2015 beschloss der Heilige Synod, das Peter-Pauls-Frauenkloster zu eröffnen und die Nonne Seraphima zur Äbtissin zu ernennen.

Im November 2018 beschrieb das Magazin "Foma" das Leben im Kloster: "Es gibt keine schneeweißen Wände, anstelle von Glocken versammelt ein Stück Gasflasche die Menschen zum Gottesdienst, unter dem Tempel gibt es keine Menge von Pilgern, und die Gebäude der Schule stehen vermischt mit den Klostergebäuden. Im Kloster leben drei Nonnen mit einem Hund. Die Toilette ist draußen, weil im Haus kein Geld vorhanden ist; der Kreuzgang besteht aus einer Nonne, die das Klostergelände umgeht."

Im Juni 2019 wurde auf Initiative des bevollmächtigten Vertreters des Präsidenten Russlands im Zentralen Föderalen Bezirk, Igor Schtschogolew, eine Arbeitsgruppe zur Unterstützung der Wiederbelebung des Peter-Pauls-Frauenklosters gegründet.