An der Stelle des modernen Znamensky-Klosters befand sich zu Beginn des 17. Jahrhunderts die Stadtfestung Kursk, die 1596 an der Stelle einer alten vor-mongolischen Siedlung auf einer hohen Landzunge an der Mündung der Flüsse Tuskary und Kur erbaut wurde. 1612 wurde Kursk von der polnisch-litauischen Armee unter dem Kommando des Hetman Zolkiewski mit etwa siebzigtausend Mann erobert und verwüstet. Der einzige Ort, den die Feinde nicht einnehmen konnten, war die Stadtfestung, die von dem Wojewoden Jurij Ignatjewitsch Tatischew verteidigt wurde. Die Verteidiger der Festung, die unter Wassermangel und Munitionsknappheit litten, legten ein Gelübde ab, ein Kloster zu Ehren des Kursker Wurzelbildes der Gottesmutter „Znamienie“ zu errichten, wenn es ihnen gelingen würde, die Stadt zu verteidigen.

Nach einem Monat erfolgloser Belagerung zogen die Feinde sich zurück, und die Kursker begannen, ihr Gelübde zu erfüllen: Zuerst wurde eine hölzerne Kirche zu Ehren der Geburt der Heiligen Gottesmutter erbaut. 1613 erlaubte Zar Michael Fjodorowitsch Romanow die Gründung eines Klosters neben der neuen Kirche, und der Bau wurde bis 1615 abgeschlossen. 1631 erlitt das Kloster durch einen Blitzschlag einen Brand.

Auf Befehl von Zar Alexei Michailowitsch wurde 1649 an der Stelle der hölzernen Kirche eine steinerne Kathedrale zu Ehren des Wurzelbildes der Gottesmutter „Znamienie“ errichtet, die bis 1680 mit Mitteln aus der königlichen Schatzkammer und privaten Spenden fertiggestellt wurde. Danach wurde das Kloster als Geburtstags-Muttergottes-Znamensky bekannt. Zur gleichen Zeit wurden mit Spenden der Fürsten Romodanowsky weitere Kirchen und Gebäude sowie eine Steinmauer mit Türmen erbaut.

Laut dem Manifest von Katharina II. zur Säkularisation der Klosterländer von 1764 wurde das Znamensky-Kloster der zweiten Klasse zugeordnet und blieb Teil der Diözesen Belgorod und Oboyan. 1816 begann der Bau der großen Znamensky-Kathedrale, die zum Denkmal für den Sieg im Vaterländischen Krieg von 1812 wurde. 1854 erhielt das Kloster den Status der ersten Klasse.

Das Kloster wurde 1924 von den Bolschewiki geschlossen, und auf seinem Gelände wurde ein Heimatmuseum eingerichtet. Die Znamensky-Kathedrale wurde von Gläubigen genutzt, während das Bruderschaftsgebäude als Studentenheim diente. 1932 wurde die Znamensky-Gemeinde aufgelöst, und in der Kathedrale wurde ein Kino „Oktober“ eingerichtet, das 1937 eröffnet wurde.

Das Kloster wurde 1992 wiedereröffnet, und die Rekonstruktion der Znamensky-Kathedrale begann. 2000 weihte der Metropolit von Kursk und Rylsk Juvenal den Hauptaltar der Kathedrale. 1997 wurde beschlossen, die Auferstehungskirche der Russisch-Orthodoxen Kirche zu übertragen, was faktisch 2003 geschah. 2006 wurde eine Kuppel auf die Kirche gesetzt.

Im Gebäude des Bischofshauses befindet sich jetzt das Kursker regionale Heimatmuseum. Am 15. Januar 2013 wurde der schematische Metropolit Juvenal nach der Feier der Göttlichen Liturgie im Garten des Znamensky-Klosters beigesetzt.