Der Tempel der Kreuzerhöhung des Herrn wurde an den Freitagstoren, an einem der ältesten Orte des Kolomna-Kremls, erbaut. Im 15. Jahrhundert befand sich hier eine hölzerne Kirche mit einer Kapelle zu Ehren der Märtyrer Flora und Lavra.

Im Jahr 1764 wurde anstelle der hölzernen Kirche eine steinerne zweigeschossige Kirche mit Glockenturm errichtet. Initiator des Baus war der Kolomna-Bischof Gabriel Kremenetsky. In der oberen Kirche wurde der Altar des Heiligen Nikolaus aufgestellt, der aus der 1513 geschlossenen Nikolaus-Kirche in Zaraisk übertragen wurde. Zusammen mit ihm wurde auch das Bild, eine Kopie des Zaraisker Ikone, die im selben Jahr geschaffen wurde, hierher gebracht.

Am Ende des 18. Jahrhunderts wurde die Kreuzerhöhungskirche mit Mitteln des Kolomna-Kaufmanns I.T. Meshchaninov renoviert. Von 1790 bis 1825 befand sich hier vorübergehend die verehrte Donikone der Gottesmutter aus den Freitagstoren des 16. Jahrhunderts. In den Jahren 1832 und 1837 wurde die Kirche mit Mitteln der Schwestern Sharapov grundlegend umgebaut.

Die Kirche hatte keine eigene Gemeinde und war der Uspenski-Kathedrale zugeordnet, wo die Gottesdienste von den Klerikern der Kathedrale durchgeführt wurden. In den 1920er Jahren entstand hier eine eigene Gemeinde, in der Mönche dienten, die aus dem Dreifaltigkeits-Neu-Golutvin-Kloster vertrieben worden waren. Die Kreuzerhöhungskirche war die letzte, die im Kreml geschlossen wurde. In den 1930er Jahren wurden die Mönche verhaftet, und ihr Schicksal blieb unbekannt.

Im Gebäude wurde eine Werkstatt für Invaliden eingerichtet, und fast alle kirchlichen Gegenstände gingen verloren. Die Kuppeln und die Glockenstube wurden zerstört. In den 1980er Jahren wurde der Raum als Werkstatt und Lager des Kolomna-Heimatmuseums genutzt.

Im Jahr 1994 wurde die Kirche der orthodoxen Gemeinde zurückgegeben. Ein neuer zweigeschossiger Ikonostase wurde geschaffen, und der Kirche wurden alte Ikonen übergeben. In der Gemeinde werden viele professionelle Künstler betreut, und die Pilgeraktivitäten entwickeln sich aktiv.