Das Kloster, das 1856 als weibliche Gemeinschaft gegründet wurde, erhielt 1868 den offiziellen Status. Bis zur Gründung der Tatarischen ASSR im Jahr 1920 gehörte dieses Gebiet zur Wjatka-Gouvernement und zur Wjatka-Eparchie. Vor der Revolution wurde das Jelabuga-Kloster das größte Frauenkloster in der Eparchie: 1893 zählte es 250 Schwestern, und bis 1900 waren es 273, einschließlich Novizinnen. Im Kloster gab es eine Schule sowie Goldstickerei- und Malwerkstätten.

Der Hauptsponsor, dank dem das Kloster gegründet wurde, war I. I. Stacheev. In den Jahren 1856 und 1868 spendete er über eine Million Rubel für den Bau des Klosters, was zu dieser Zeit eine Seltenheit war. Mit diesen Mitteln wurden alle Gebäude der Abtei errichtet, einschließlich vier Kirchen, einem Glockenturm und sechs großen Wohn- und Wirtschaftsgebäuden, umgeben von einer Ziegelmauer am östlichen Rand von Jelabuga. Die Hauptkirche war der Kazan-Ikone der Gottesmutter gewidmet und stellte ein hohes fünfkuppeliges Bauwerk im neorussischen Stil dar. Nach der Revolution wurde die Kathedrale zerstört, aber ihre Wiederherstellung begann 2007, und am 31. Oktober 2012 wurde die Kirche von Metropolit Anastasius von Kasan und Tatarstan geweiht.

Im Jahr 1918 wurde das Kloster erstmals repressiert. Formell wurde es geschlossen, aber tatsächlich funktionierte es bis 1928 als "orthodox-christliche Religionsgemeinschaft", in der 243 Personen blieben, darunter 173 Nonnen und Novizinnen, unter der Leitung von Äbtissin Angelina. 1928 wurde das Kloster endgültig geschlossen.

Die Wiederbelebung des Klosters begann 1995. Bis zur Eröffnung des Zilantow-Klosters in Kasan im Jahr 1998 war es das einzige Frauenkloster der Kasaner Eparchie. Zu Beginn der 2000er Jahre lebten etwa 20 Schwestern unter der Leitung von Äbtissin Vera Schewtschenko in der Abtei. Auf dem Klostergelände gibt es zwei Kirchen: eine kleine Kirche der heiligen Märtyrerin Barbara, die 1887 erbaut wurde, und eine große Kirche zu Ehren der Kazan-Ikone der Gottesmutter, die an der Stelle der zerstörten errichtet wurde. Es gibt auch ein Landgut im Dorf Anzirka mit einer aktiven Kirche der Kazan-Ikone der Gottesmutter, die 1858 erbaut wurde. Die Restaurierungsarbeiten im Kloster dauern an, gehen aber aufgrund von Geldmangel langsam voran. Die Hauptsponsorin wurde die Generaldirektorin der Bank "Zarechje" aus Kasan, Natalja Wladimirowna Dewjatyh, dank derer die Hauptkirche wieder aufgebaut und der Schwesternschaftsgebäude restauriert wurde.

Im Mai 2019 wurde im Kloster das Museum "Haus der Vera" eröffnet, das über das Leben der Abtei seit ihrer Gründung berichtet. Der Schaffung des Museums ging die Teilnahme des Klosters an einem Wettbewerb für Präsidentschaftsstipendien voraus, bei dem es in der Kategorie "Erhaltung des historischen Gedächtnisses" gewann. Mit den erhaltenen Mitteln wurden neben der Schaffung des Museums auch Veranstaltungen zur Feier des 150-jährigen Bestehens des Klosters organisiert, die im September 2018 stattfanden.