Die Peter-Pauls-Kirche wurde zur ersten Friedhofskirche in Nischni Nowgorod. Im Jahr 1763, als die Kommission für den steinernen Bau in St. Petersburg und Moskau mit der regelmäßigen Umgestaltung russischer Städte begann, stieß sie auf ernsthafte Schwierigkeiten aufgrund der Friedhöfe in der Nähe der Gemeindekirchen. Der Bau von Straßen durch diese Gebiete führte zu Unmut bei den Bewohnern.

Im Jahr 1775 wurde in Nischni Nowgorod, eine halbe Werst von der Barbaragitter entfernt, ein freier Platz für einen städtischen Friedhof ausgewiesen, wo eine Kapelle errichtet und eine Umzäunung gebaut wurde.

Bis 1781 wurde nach dem Entwurf des ersten Provinzarchitekten Jakow Ananins das Gebäude der Peter-Pauls-Kirche errichtet, jedoch wurde der Hauptaltar zu Ehren von Peter und Paul erst 1785 geweiht.

In den 60er Jahren des 20. Jahrhunderts, in der Sowjetzeit, befand sich im Gebäude der Kirche ein Kino namens „Pionier“.

In den 1990er Jahren wurde die Kirche der Heiligen Apostel Peter und Paul in Nischni Nowgorod den Gläubigen zurückgegeben.

Das Kirchengebäude ist säulenlos, mit einer barocken Lichtkuppel auf einem quadratischen Grundriss, einer Sakristei und einem dreigeschossigen, spitzen Glockenturm über dem Westportal, gestaltet wie ein Schiff. Der Glockenturm wurde in der Sowjetzeit zerstört, und 2014 wurde an seiner Stelle ein neuer, zweigeschossiger mit kuppelförmigem Dach erbaut. Die barocken Fensterrahmen sind aus Ziegeln geschnitzt. Die Kirche ist das einzige erhaltene Denkmal des russischen Barocks aus der zweiten Hälfte des 18. Jahrhunderts in Nischni Nowgorod.