Die Kirche des heiligen Propheten Johannes des Täufers in Kaluga wurde 1735 an der Stelle eines früheren Holzgebäudes errichtet. 1754 wurde sie durch ein Feuer stark beschädigt, das einen erheblichen Teil der Stadt zerstörte. Infolgedessen wurde die innere Ausstattung und die Ikonen der Kirche nahezu vollständig vernichtet, mit Ausnahme des Bildnisses von Johannes dem Täufer.

Die Wiederherstellung der Kirche wurde 1763 dank der Bemühungen des Priesters Nikita Egorovich Popov und der Gemeindemitglieder, die die notwendigen Mittel sammelten, abgeschlossen. Damals wurden zwei Kapellen hinzugefügt: eine zu Ehren des Sergius von Radonesch und die andere zu Ehren der Märtyrer Guriy, Samon und Aviv. Für die innere Gestaltung wurde künstlicher Marmor in verschiedenen Farben verwendet.

Ende des 19. Jahrhunderts wurde die Kirche renoviert, während der die Wände neu bemalt und die Böden mit Parkett bedeckt wurden. Die Malereien basierten auf Kopien von Bildern aus der Kirche Christi des Erlösers in Moskau und der Wladimir-Kathedrale in Kiew. Der siebenstöckige Ikonostase wurde auf neuer Leinwand, aber auf alten Brettern nach Entwürfen der Künstler Wassnezow, Nesterow, Makowski und Sorokin erneuert. Besonders verehrt wurden die alte Ikone von Johannes dem Täufer und die Ikone der Märtyrer Guriy, Samon und Aviv.

Von außen wirkt die Kirche majestätisch und reich verziert. Der Hauptteil des Gebäudes hat eine quadratische Form mit zahlreichen Fenstern. An den Ecken des oberen Teils befinden sich vier kleine Kuppeln, die in eine rotundaförmige Oberseite mit einer runden Kuppel übergehen, die mit Sternen auf blauem Hintergrund übersät ist. Der dreigeschossige Glockenturm im gotischen Stil wurde 1784 erbaut. An den Ecken der ersten beiden Geschosse sind jeweils drei Säulen angebracht, die im zweiten Geschoss durch einen Bogen verbunden sind. Das obere Geschoss wurde während der Renovierung in den 1890er Jahren verändert.

1929 wurde die Kirche geschlossen, obwohl einige Quellen auf das Jahr 1934 hinweisen, da die Gemeinde keine umfassende Renovierung durchführen konnte. In der Mitte der 1950er Jahre wurde der Altar, der zur Moskauer Straße ausgerichtet war, abgerissen, da er den Verkehr störte. Seit 1960 wird die Kirche als Denkmal der Architektur und Stadtplanung von republikanischer Bedeutung anerkannt.

Bis 1995 befand sich in dem Gebäude der Kirche ein Kulturkolleg. Am 7. August 1995 wurde die Kirche der Kaluzhischen Diözese der Russisch-Orthodoxen Kirche übergeben. Am 15. August 1997 wurde zwischen der Denkmalpflegebehörde und der Kaluzhischen Diözese ein Vertrag über den Erhalt und die Nutzung des Denkmals abgeschlossen.

Derzeit ist die Kirche von außen vollständig restauriert, die Arbeiten an der inneren Ausstattung und der Wandmalerei werden abgeschlossen. Am 29. Januar 2007 übergab die Regierung der Russischen Föderation die Kirche in das Eigentum der Kaluzhischen Diözese der Russisch-Orthodoxen Kirche.