Die Kirche des Heiligen Geistes im Dorf Flenowo, gelegen in der Region Smolensk, wurde zu Beginn des 20. Jahrhunderts mit Mitteln der Fürstin Tenisheva erbaut. Die Geschichte ihrer Entstehung beginnt im späten 19. Jahrhundert, als Maria Klavdievna dieses Gebiet erwarb und es in ihr Anwesen Talashkino einfügte. Sie beschloss, hier eine neue Kirche zu errichten.

Für die Planung der Kirche wurde der Künstler Sergei Wasiljewitsch Maljutin eingeladen, der auf Wunsch der Auftraggeberin die Kirche im Moskauer Abramzewo als Vorbild nahm. Dies war das erste architektonische Projekt Maljutins, der auf die Bitte ihres gemeinsamen Freundes Wrubel hin zustimmte.

Im Jahr 1899 besuchte Maljutin persönlich Talashkino, wo er mehrere Monate verbrachte und zahlreiche Skizzen anfertigte. Anschließend schuf Ivan Fjodorowitsch Barschewskij unter der Leitung der Fürstin ein Modell der Kirche.

Das Fundament wurde feierlich am 7. September 1900 gelegt, und die Hauptbauarbeiten fanden von 1902 bis 1905 statt. Die Innenräume der Kirche wurden vom bekannten Künstler Nikolai Rerich bemalt, und seine Söhne und Schüler waren an der Gestaltung beteiligt.

Die Ergebnisse der Arbeit wurden von zahlreichen prominenten Gästen der Fürstin Tenisheva hoch geschätzt. Doch die vollständige Fertigstellung der Gestaltung der Kirche des Heiligen Geistes konnte die Fürstin nicht mehr erleben. Nach der bolschewistischen Revolution war sie gezwungen zu emigrieren, und ihr Eigentum wurde von der neuen Macht konfisziert.

Im Jahr 1924 wurde die Kirche geschändet und geplündert. Die Bolschewiki trugen die Leiche von Wjatscheslaw Tenishev aus der Kirchenkapelle und entweihten sie vor den Augen der Einheimischen.

In den folgenden Jahrzehnten ging ein erheblicher Teil der Malerei der Kirche verloren. Erst im Jahr 2001 begann die Restaurierung, die bis heute andauert.