Die Kirche der Entschlafung der Gottesmutter war der erste Tempel in der Wyschenskaja Wüste, was dem Kloster den Namen Heilig-Entschlafens-Kloster gab. Laut der Abtretungsurkunde der Äbtissin Marfa Ioannowna befand sich der Tempel ursprünglich im alten Kloster am gegenüberliegenden Ufer des Flusses Wysch und wurde 1625 an einen neuen Ort verlegt. Die Holzkirche brannte nieder, und unter der Äbtissin Dosifeja wurde sie neu aus Stein erbaut. Der Bau wurde 1761 abgeschlossen, und die Weihe fand im folgenden Jahr statt. In der Kirche gab es zwei Seitenaltäre: zu Ehren des heiligen Nikolaus von Myra und des heiligen Sergius von Radonesch. Seit dem 19. Jahrhundert befand sich hier die Klosterreliquie, das wundertätige Kazanische Ikone der Gottesmutter. Im Jahr 1774, kurz nach dem Bau der Steinkirche, wurde sie von den Truppen Pugatschows geplündert. Bis zum Ende des 19. Jahrhunderts wurde die Kirche für die Gläubigen zu klein.

Wie im "Historisch-statistischen Bericht über das Bistum Tambow", veröffentlicht zu Beginn des 20. Jahrhunderts, vermerkt wurde, "ist diese Kirche stabil im Bau, aber unscheinbar im Aussehen und unregelmäßig in der Architektur". Nach der Weihe der neuen Christgeburt-Kathedrale im Jahr 1890 blieb die Entschlafungskirche bis zur Schließung des Wyschenskaja Klosters im Jahr 1923 ungenutzt. Die Bolschewiki übergaben den Tempel dem "Kinderdorf des III. Internationalen", richteten darin ein Theater ein, entfernten den Ikonostase und übermalten die Wandmalereien. Später wurde das Gebäude von einer Psychiatrischen Klinik genutzt, die sich auf dem Gelände des Klosters niederließ. Die Einheimischen erzählen, dass eines Tages die Kuppeln der Kirche abgebaut wurden und das Eisen für Eimer zur Fütterung von Schweinen verwendet wurde.

Zu Beginn der 1990er Jahre befand sich die Kirche in einem beklagenswerten Zustand. Im Jahr 1996 stürzte unerwartet ihre Kuppel ein, und im folgenden Jahr wurde das Gebäude an das Kloster zurückgegeben. Die Entschlafungskirche wurde die erste im Kloster, in der mit den Restaurierungsarbeiten begonnen wurde. Sie wurde am 21. Juni 1998 geweiht, und seitdem fanden im Heilig-Entschlafens-Kloster Wyschenskaja wieder regelmäßige Gottesdienste statt. Am 29. Juni 2002 wurden die Reliquien des heiligen Theophan des Einsiedlers von Wyschenskaja aus der Kirche des heiligen Sergius von Radonesch im Dorf Emmanuilowka in die Entschlafungskirche übertragen. Sie befanden sich hier bis 2009, als sie in die restaurierte und geweihte Kazanische Kathedrale gebracht wurden.