Die Kirche des Heiligen Johannes befindet sich im Zentrum von Orenburg. Es handelt sich um eine einschiffige Steinkirche mit einem kleinen Gemeindesaal und einem Glockenturm, während die Apsis quadratisch ist. Der Tempel wurde 1902 mit Mitteln der Gemeindemitglieder und des Kollegialregistrators Istomin I.S. sowie des Protopresbyters Semenov erbaut und geweiht. Ursprünglich diente das Gebäude sowohl als Kirche als auch als weibliche kirchliche Schule. 1905 wurde auf Wunsch der Gemeindemitglieder die Schule in ein anderes Gebäude verlegt, und auf dem Gelände der Kirche wurde ein hölzerner Glockenturm errichtet. In den 30er Jahren des 20. Jahrhunderts wurde der Tempel geschlossen und der Glockenturm abgerissen.

Die Wiederherstellung der Kirche begann 1996 nach der Übergabe des Gebäudes an das Bistum. 2002 wurde die Kirche erneut geweiht, obwohl die Restaurierung fortgesetzt wurde. 2007 wurde ein neuer Steinglockenturm errichtet, und bis 2009 fanden Arbeiten an der Wandmalerei des Tempels statt. Heute ist die Kirche des Heiligen Johannes in ihrem ursprünglichen Zustand wiederhergestellt und wird entsprechend genutzt. Sie ist ein historisches und orthodoxes Wahrzeichen von Orenburg.