Das Blagoweschtschensk Frauenkloster wurde zu Beginn des 17. Jahrhunderts gegründet, mit der ersten Erwähnung im Jahr 1614, und befand sich auf dem Gebiet der Weißen Stadt. Nach der Aufhebung des Wosnesenski Männerklosters im Jahr 1706 wurde die Abtei auf dessen Gelände verlegt, wo bereits die steinerne Blagoweschtschensk Kirche stand, die 1699 geweiht wurde. Zu Beginn des 17. Jahrhunderts wurde der Kirche eine Kapelle zu Ehren der Märtyrerin Paraskeva Freitag hinzugefügt. Im Jahr 1722 wurde aus dem Kreml die alte hölzerne Woiwodenkirche zu Ehren des Apostels Johannes des Theologen auf das Klostergelände verlegt, wo eine Kapelle für das Ikone der Gottesmutter „Lebensspendende Quelle“ eingerichtet wurde. Später wurde die Kirche mit Mitteln des Bischofs Mephodij in Stein umgebaut und am 19. März 1765 geweiht. In der zweiten Hälfte des 19. Jahrhunderts wurde die Kirche aufgrund von Verfall erheblich umgebaut und erneut am 30. Oktober 1865 geweiht. Für das Ikone der Gottesmutter „Lebensspendende Quelle“ wurde eine separate Kapelle errichtet, in die das wundertätige Bildnis untergebracht wurde.

Im Jahr 1778 errichtete die Äbtissin Margarita eine kleine steinerne Kapelle in der südöstlichen Ecke des Klosters, in der das von den Astrachanern verehrte Ikone des Heiligen Nikolaus des Wundertäters untergebracht war. Bis zum Ende des 19. Jahrhunderts war die Kapelle baufällig und fast zerstört. Im Jahr 1900, mit dem Segen der Äbtissin Zinaida, wurde die Kapelle abgerissen und der Bau einer neuen begonnen, die im Februar 1901 geweiht wurde.

Zu Beginn des 20. Jahrhunderts wurde auf einem vom Stadt erstandenen Grundstück ein neuer Glockenturm des Klosters errichtet, dessen Bau im September 1907 abgeschlossen wurde.

Die Verfolgungen des Klosters begannen Ende 1918, und es wurde endgültig 1922 geschlossen. Im Jahr 1929 wurde das Gebäude der Johannes-Teologen-Kirche zusammen mit der Kapelle „Lebensspendende Quelle“ zum Abriss verkauft. Am 22. April 1930 wurde die Entscheidung über den Abriss der Blagoweschtschensk Kathedrale getroffen, und auch der Glockenturm des Klosters wurde damals zerstört.

Im Jahr 1949 wurde der größte Teil des Klosters dem Astrachaner Oblastmilitärkommissariat übergeben, das dort bis heute ansässig ist. In den einstöckigen Holzklöstern im nördlichen und östlichen Teil der Abtei befindet sich jetzt ein privater Wohnfonds. Die Kapelle des Heiligen Nikolaus befand sich lange Zeit unter einer Wohnung, hat jedoch überlebt, wie auch der größte Teil der Klostermauer, obwohl ihr Zustand zu wünschen übrig lässt. An den Mauern des Klosters wurde an der Kalinina-Straße ein Kreuz zu Ehren der heiligen Mefodij und Kirill aufgestellt.