Церковь, которая сейчас принадлежит старообрядческой общине, была изначально построена как православная в период с 1914 по 1918 годы. В 1914 году в епархиальной газете "Церковно-общественный вестник" сообщили, что 17 сентября в 13:00 на поле за Вдовьим домом, между Бугровским старообрядческим кладбищем и бывшим ипподромом, была заложена новая кладбищенская церковь. Молебен провел преосвященнейший Иоаким вместе с городским духовенством. На церемонии присутствовали высокопоставленные лица городской администрации, включая временно исполняющего обязанности городского головы М.И. Будилова, члена управы В.И. Смирнова, других чиновников и представительницу рода Рукавишниковых В.М. Бурмистрову. Семьи Рукавишниковых и Акифьевых пожертвовали средства на строительство церкви и пригласили архитектора Императорского Двора В.А. Покровского, который спроектировал кладбищенский комплекс, включавший церковь, дом причта, келейку могильщиков и кирпичную ограду с декоративными башенками и воротами.

1 ноября 1940 года Горьковский Облсовет принял решение о закрытии церкви, о чем церковный совет был уведомлен 20 ноября. Верующие, не знавшие о закрытии, 12 ноября обещали райсовету погасить задолженности священников Архангельского и Свиридова и просили продлить их регистрацию до 1 января 1941 года. Однако 6 декабря Ждановский райисполком аннулировал регистрацию священников и постановил закрыть церковь с 9 декабря из-за задолженности церковного совета и необходимости капитального ремонта здания. Община подала протест 19 декабря, указав, что налоги уплачены, а состояние церкви нормальное. Тем не менее, решение о закрытии было утверждено, и 21 декабря церковь постановили переоборудовать под клуб.

27 января 1941 года Президиум ВС РСФСР утвердил решение о передаче здания Ждановскому райисполкому для переоборудования в клуб с согласованием с отделом по охране памятников. 6 февраля 1941 года помещение было передано Промкомбинату для размещения клуба и мастерских. 14 апреля 1941 года Облисполком утвердил это решение.

До 1964 года здание использовалось Горьковской чулочно-трикотажной фабрикой. 26 августа 1964 года фабрика передала помещение на Пушкинском кладбище в управление Бюро похоронного обслуживания. Здание требовало капитального ремонта. 28 августа 1964 года оно было передано Горьковской старообрядческой общине, которая завершила основные восстановительные работы к 10 января 1965 года.

В марте 1965 года здание Успенской старообрядческой церкви на улице Суетинской было снесено, и церковь на Пушкинском кладбище была предоставлена старообрядцам в бесплатное пользование вместо снесенного здания. С тех пор Новокладбищенская церковь стала старообрядческой.