После крещения муромлян благоверный князь Константин начал строительство храмов в городе. Один из них, посвящённый страстотерпцам Борису и Глебу, по преданию, был возведён на месте нынешнего Троицкого монастыря. Точная дата замены деревянной Борисоглебской церкви на деревянную Троицкую неизвестна, но в Писцовой книге 1624 года упоминается именно она: "Напротив Благовещенского монастыря стоит деревянная церковь Живоначальной Троицы с шатровым верхом, папертью, обитым железом белым крестом и главой, а также приделом Бориса и Глеба. В церкви находятся иконы, свечи, церковные сосуды и ризы, а на колокольнице висят колокола. Всё это построено на средства муромского купца Бориса, сына Семёна, и его сына Богдана". Эти купцы, известные как Цветновы, торговали москательными товарами, включая краски, и проживали неподалёку от Троицкой церкви, оказывая ей поддержку и становясь её ктиторами.

В 1642 году Богдан Цветнов заложил каменную Троицкую церковь на месте деревянной. Строительство длилось около года, о чём свидетельствует надпись на стене храма: "В 1642 году, 21 августа, начато строительство этой церкви. Завершено 6 августа 1642 года стараниями и средствами торгового человека Тарасия, сына Богдана Цветнова, во славу Отца, Сына и Святого Духа". После завершения строительства Тарасий Цветнов обратился к епископу рязанскому Моисею с просьбой основать на месте Троицкого прихода женский монастырь, предложив пожертвовать для этого свой двор и выкупить соседний участок. Епископ поддержал это начинание, и Цветнов перенёс Предтеченскую церковь, чтобы освободить место для монастыря. Вероятно, сам Тарасий позднее удалился в соседний Благовещенский монастырь. Основанный им монастырь продолжал развиваться, привлекая новых жертвователей, и в 1663 году получил бобыльские дворы по царской грамоте.

В 1921 году Троицкий монастырь закрыли, и его здания остались без присмотра, что привело к их запустению. С 1933 года монастырь использовали военные, а его помещения служили складами. В 1936 году разобрали некоторые приделы, а материалы использовали для строительства школы. С 1941 года в бывшем Троицком соборе разместилась артель им. Крупской, занимавшаяся пошивом обуви. После войны монастырь превратили в коммунальные квартиры. В 1970-е годы его ансамбль взяли под государственную охрану как памятник республиканского значения и провели косметический ремонт.

15 мая 1991 года Троицкий монастырь был передан Церкви, став первым возрождённым женским монастырём во Владимирской епархии. В конце мая в обитель прибыли первые насельницы из рижского Троице-Сергиева монастыря. Первая литургия состоялась 26 мая в надвратной Казанской церкви. Малое освящение Троицкого собора прошло 21 июля. Храм полностью отреставрирован, хотя некоторые изменения в его облике вызывают споры. В 2008-2011 годах в соборе выполнены росписи. Кресты на главах собора, работы муромских кузнецов XVII века, были отреставрированы в 1990-е годы. Главной святыней собора и монастыря являются мощи князя Петра и княгини Февронии, а также Виленский крест-мощевик, появившийся в Муроме в 1658 году.