Nach der Taufe der Muromer begann der fromme Fürst Konstantin mit dem Bau von Kirchen in der Stadt. Eine von ihnen, die den Märtyrern Boris und Gleb gewidmet ist, wurde der Überlieferung nach an der Stelle des heutigen Dreifaltigkeitsklosters errichtet. Das genaue Datum des Umbaus der hölzernen Boris-Gleb-Kirche in die hölzerne Dreifaltigkeitskirche ist unbekannt, aber im Katasterbuch von 1624 wird sie erwähnt: "Gegenüber dem Verkündigungskloster steht die hölzerne Kirche der Lebendigen Dreifaltigkeit mit einem Zeltdach, einer mit Eisen beschlagenen Vorhalle, einem weißen Kreuz und einer Kuppel sowie einer Kapelle für Boris und Gleb. In der Kirche befinden sich Ikonen, Kerzen, Kirchgefäße und Gewänder, und an der Glockenturm hängen Glocken. All dies wurde mit Mitteln des Muromer Kaufmanns Boris, Sohn des Semjon, und seines Sohnes Bogdan erbaut." Diese Kaufleute, bekannt als die Zvetnovs, handelten mit Moskauer Waren, einschließlich Farben, und lebten in der Nähe der Dreifaltigkeitskirche, unterstützten sie und wurden ihre Stifter.

Im Jahr 1642 legte Bogdan Zvetnov den Grundstein für die steinerne Dreifaltigkeitskirche an der Stelle der hölzernen. Der Bau dauerte etwa ein Jahr, was eine Inschrift an der Wand der Kirche bezeugt: "Im Jahr 1642, am 21. August, wurde mit dem Bau dieser Kirche begonnen. Vollendet am 6. August 1642 durch die Bemühungen und Mittel des Kaufmanns Tarasij, Sohn von Bogdan Zvetnov, zur Ehre des Vaters, des Sohnes und des Heiligen Geistes." Nach der Fertigstellung des Baus wandte sich Tarasij Zvetnov an den Bischof von Rjasan, Moisey, mit der Bitte, an der Stelle der Dreifaltigkeitsgemeinde ein Frauenkloster zu gründen, und bot an, dafür seinen Hof zu spenden und ein benachbartes Grundstück zu kaufen. Der Bischof unterstützte dieses Vorhaben, und Zvetnov versetzte die Vorläuferkirche, um Platz für das Kloster zu schaffen. Wahrscheinlich zog sich Tarasij später in das benachbarte Verkündigungskloster zurück. Das von ihm gegründete Kloster entwickelte sich weiter, zog neue Spender an und erhielt 1663 durch ein kaiserliches Dekret die Bäuerndörfer.

Im Jahr 1921 wurde das Dreifaltigkeitskloster geschlossen, und seine Gebäude blieben unbewacht, was zu ihrem Verfall führte. Ab 1933 wurde das Kloster von Militärs genutzt, und seine Räumlichkeiten dienten als Lager. 1936 wurden einige Kapellen abgerissen, und die Materialien wurden für den Bau einer Schule verwendet. Ab 1941 war im ehemaligen Dreifaltigkeitskathedral die Genossenschaft benannt nach Krupskaja untergebracht, die sich mit der Schuhherstellung beschäftigte. Nach dem Krieg wurde das Kloster in kommunale Wohnungen umgewandelt. In den 1970er Jahren wurde sein Ensemble als Denkmal republikanischer Bedeutung unter staatlichen Schutz gestellt und einer kosmetischen Renovierung unterzogen.

Am 15. Mai 1991 wurde das Dreifaltigkeitskloster der Kirche übergeben und wurde das erste wiederbelebte Frauenkloster in der Wladimirer Diözese. Ende Mai kamen die ersten Nonnen aus dem Rigaer Dreifaltigkeits-Sergius-Kloster in die Abtei. Die erste Liturgie fand am 26. Mai in der Kazan-Kirche am Tor statt. Die kleine Weihe der Dreifaltigkeitskathedrale fand am 21. Juli statt. Die Kirche wurde vollständig restauriert, obwohl einige Veränderungen in ihrem Erscheinungsbild umstritten sind. In den Jahren 2008-2011 wurden in der Kathedrale Malereien ausgeführt. Die Kreuze auf den Kuppeln der Kathedrale, Arbeiten der Muromer Schmiede des 17. Jahrhunderts, wurden in den 1990er Jahren restauriert. Die Hauptheiligkeit der Kathedrale und des Klosters sind die Reliquien des Fürsten Peter und der Fürstin Fevronia sowie das Vilnius-Kreuz, das 1658 in Murom erschien.