Богородице-Рождественский собор был главным православным храмом Мурома, возвышавшимся на Воеводской горе над Окой.

В 1458 году собор был восстановлен усилиями Ивана III Московского. В XVI веке здесь неоднократно молился первый русский царь Иван Грозный. В 1552 году, после взятия Казани, он выделил средства на строительство четырёх каменных храмов в Муроме, включая городской собор. Храм был возведён на высоком подклете, который служил арсеналом для хранения вооружения.

Согласно писцовой книге Бартенева 1636/37 годов, в городе находилась соборная церковь Рождества Пречистой Богородицы с тремя верхами и каменной папертью. В приделе верховных апостолов Петра и Павла покоились мощи муромских чудотворцев, благоверных князя Петра и княгини Февронии, покрытые чёрным сукном, а над ракой находился их образ. Строительство этой соборной церкви было заслугой царя Ивана Васильевича.

В XIX веке протоиерей Леонид Белоцветов описал храм как очень благолепный. Четыре массивные столба поддерживали его своды, свет проникал через 19 окон, расположенных в два ряда, и 39 окон в пяти куполах. Под центральным куполом висело массивное паникадило из посеребренной меди с 40 свечами, а по бокам, два меньших паникадила с 36 свечами. Восточная стена была занята пятиярусным золочёным иконостасом с 62 иконами, украшенным колонками с мелкой резьбой.

После революции собор подвергся разграблению и осквернению, часть древних икон и утвари была передана в местный краеведческий музей, как и мощи Петра и Февронии. В 1924 году собор закрыли, а через десять лет передали военному ведомству. Перед храмом устроили футбольное поле, а колокольню использовали как раздевалку для спортсменов. В 1939 году начался разбор 400-летних стен храма. Колокольня простояла дольше, так как служила пожарной каланчой. Сейчас на месте соборного комплекса находится городской парк имени Ленина («Окский»).