Die Gottesmutter-Geburtskathedrale war die Hauptkirche der Orthodoxen in Murom, die auf dem Woiwodschaftshügel über der Oka erhob sich.

Im Jahr 1458 wurde die Kathedrale durch die Bemühungen von Ivan III. von Moskau wiederhergestellt. Im 16. Jahrhundert betete hier mehrfach der erste russische Zar Ivan der Schreckliche. Im Jahr 1552, nach der Einnahme von Kasan, stellte er Mittel für den Bau von vier steinernen Kirchen in Murom bereit, einschließlich der Stadtkathedrale. Der Tempel wurde auf einem hohen Sockel errichtet, der als Arsenal zur Lagerung von Waffen diente.

Laut dem Katasterbuch von Bartenev aus den Jahren 1636/37 gab es in der Stadt die Kathedrale der Geburt der allheiligen Gottesmutter mit drei Türmen und einer steinernen Vorhalle. In der Kapelle der heiligen Apostel Petrus und Paulus ruhten die Reliquien der Muromer Wundertäter, des frommen Fürsten Peter und der Fürstin Fevronia, bedeckt mit schwarzem Tuch, und über der Reliquienstätte befand sich ihr Bild. Der Bau dieser Kathedrale war das Verdienst von Zar Ivan Vasilievich.

Im 19. Jahrhundert beschrieb der Erzpriester Leonid Belocvetov den Tempel als sehr prächtig. Vier massive Säulen stützten seine Gewölbe, Licht drang durch 19 Fenster, die in zwei Reihen angeordnet waren, und 39 Fenster in fünf Kuppeln. Unter der zentralen Kuppel hing ein massives Kronleuchter aus versilbertem Kupfer mit 40 Kerzen, und an den Seiten zwei kleinere Kronleuchter mit 36 Kerzen. Die östliche Wand war mit einem fünfstöckigen vergoldeten Ikonostase mit 62 Ikonen geschmückt, verziert mit Säulen mit feiner Schnitzerei.

Nach der Revolution wurde die Kathedrale geplündert und entweiht, ein Teil der alten Ikonen und des Kirchengeräts wurde dem örtlichen Heimatmuseum übergeben, ebenso wie die Reliquien von Peter und Fevronia. Im Jahr 1924 wurde die Kathedrale geschlossen, und zehn Jahre später wurde sie dem Militärministerium übergeben. Vor dem Tempel wurde ein Fußballfeld angelegt, und der Glockenturm wurde als Umkleideraum für Sportler genutzt. Im Jahr 1939 begann der Abbruch der 400 Jahre alten Wände des Tempels. Der Glockenturm stand länger, da er als Feuerwehrturm diente. Heute befindet sich an der Stelle des Kathedralenkomplexes der Stadtpark namens Lenin („Okski“).