Собор был заложен в 1907 году по проекту архитектора А. Е. Антонова из Москвы. К 1916 году строительство в основном завершилось: были готовы иконостас и необходимая утварь, но отсутствовало отопление. После революции 1917 года в советское время в здании размещались гараж и тир. Считается, что слова блаженной Прасковьи Ивановой, сказанные при закладке собора, предвосхитили эти события: "Собор-то собор, а я усмотрела, черёмуха по углам-то собора выросла, как бы не завалили". В 1991 году собор был передан возрождённому монастырю, и его восстановление заняло несколько лет.

Фотографии разрушенного Преображенского собора, как и других храмов монастыря, можно увидеть на памятной доске у Храма Рождества Христова. Освящение главного престола состоялось 3 сентября 1998 года, спустя 91 год после начала строительства, в честь Преображения Господня. 27 октября митрополит Николай освятил южный придел в честь святого Архистратига Божия Михаила и всех Небесных Сил бесплотных. Ранее один из приделов ныне не существующей Тихвинской церкви также был освящён в его честь. Роспись предела была выполнена в 2005 году под руководством Анатолия Беляева.

В соборе покоятся мощи преподобной Марфы Дивеевской, обретённые после её прославления как местночтимой святой 22 декабря 2000 года. День её памяти отмечается 3 сентября. Серафим Саровский говорил, что преподобная Марфа возглавляет дивеевских сестёр в Царствии Небесном.

Также в соборе хранятся мощи блаженной Параскевы, день памяти которой отмечают 5 октября. Считается, что она предсказала падение династии Романовых, гонения на Церковь и "море крови". В 2003 году были восстановлены могилы создателя собора Фёдора Васильевича Долгинцева и его жены Екатерины Ивановны.

По традиции, в соборе проводится главная служба на Успение Божией Матери.