Храм расположен в центре Орла на правом берегу реки Орлик, в бывшей Посадской слободе. Это одно из лучших сооружений зрелого классицизма в Орловской области.

В 1678 году посадские жители Овчинников и Грибачев построили каменный храм Успения Пресвятой Богородицы с колокольней. В 1730 году купец Калашников возвел рядом каменную церковь Святого Архистратига Михаила для зимних богослужений.

К концу XVIII века оба храма стали тесны для увеличившегося прихода и обветшали, поэтому их разобрали и начали строить более вместительную церковь. Новый храм во имя Успения Пресвятой Богородицы с двумя приделами, Святого Архистратига Михаила и Святого Иоанна Воина, был заложен 19 сентября 1801 года. В 1803 году построили трапезную с двумя престолами, а завершили работы в 1817 году.

После завершения строительства Орел получил самую красивую и вместительную церковь, которая оставалась таковой до возведения Покровской и Смоленской церквей. Михаило-Архангельская церковь, хотя и не была соборной, использовалась для торжественных мероприятий. Единственным соперником был Петропавловский собор, заложенный в 1797 году, но его строительство и ремонт затянулись.

В сентябре 1823 года Орел посетил Император Александр I, и в его честь здесь провели богослужение. В январе 1826 года в храме находилось тело умершего Государя, когда его перевозили из Таганрога в Петербург.

Наиболее почитаемой иконой в храме была Страстная икона Божией Матери в серебряной позолоченной ризе. В 1905 году деревянный иконостас заменили на мраморный.

При церкви действовала церковно-приходская школа, открытая в 1890 году купцом И. И. Власовым, и богадельня на средства купца А. Ф. Кулабахова. С церковью связаны жизнь и творчество Л. Н. Андреева. Здесь его крестил священник Андрей Казанский, ставший прототипом отца Игнатия в рассказе Андреева «Молчание». Храм упоминается в его произведениях, таких как «На реке», «Гостинец», «Баргомот и Гараська», «Весенние обещания», «Когда мы мертвые просыпаемся» и «Молодость». Церковь стала для Андреева символом Орла и родины. Храм посещали Н. С. Лесков, И. А. Бунин и другие писатели, которые упоминали его в своих произведениях.

В 1920-х годах летнюю часть церкви отдали под музей религиозных искусств, который существовал до начала 1940-х годов, а трапезную временно оставили для богослужений.

В 1989 году храм передали общине верующих, и 6 января 1990 года он был вновь освящен епископом Орловским и Брянским Паисием. В 2004-2005 годах провели масштабную реставрацию, а в конце 2005 года установили новый иконостас.