Собор был построен в период с 1898 по 1906 годы по проекту казанского епархиального архитектора Ф.Н. Малиновского. Средства на строительство поступали из епархиальной казны и от добровольных пожертвований. Важную роль в финансировании сыграла настоятельница монастыря Апфия, А.К. Юмина, вложившая значительные усилия и личные сбережения. В 1914 году внутренние стены собора были расписаны благодаря поддержке московского фабриканта С.С. Мечникова. Собор выполнен в крестово-купольной композиции, его своды опираются на четыре столба. Хоры расположены напротив алтаря на уровне среднего подкупольного пространства, к ним ведет чугунная винтовая лестница. Здание увенчано массивным световым барабаном под сферическим куполом с крестом. Полусферические объемы, примыкающие к центральной части и ориентированные по сторонам света, перекрыты конхами. Входы в собор с западной, северной и южной сторон выделены порталами с арочными проемами. Главный вход украшен многооконным пристроем, по бокам которого находятся притворы-кельи. В углах основного объема расположены декоративные башенки с куполами и крестами. Окна имеют арочную форму и различаются по размерам, обрамлены наличниками из архивольтов разных профилей. Стены украшены полукруглыми пилястрами, нишами, тягами, карнизами и фризами на разных уровнях. Двери, лестницы, парапеты и кресты выполнены из кованого металла. Декоративность храму придает сочетание красного кирпича и белой известковой промазки. В настоящее время собор является главной доминантой юго-восточной части острова.

18 октября 2014 года митрополит Казанский и Татарстанский Анастасий, в сослужении епископа Альметьевского и Бугульминского Мефодия и духовенства Татарстанской митрополии, освятил восстановленный Собор иконы Божией Матери "Всех скорбящих Радость" Иоанно-Предтеченского монастыря на острове-граде Свияжске. Храм обрел новую жизнь благодаря поддержке фонда "Возрождение".