Трёхглавый каменный собор, посвящённый Положению честной ризы Пресвятой Богородицы во Влахерне, расположен рядом со Святыми воротами. Он был построен в XVI веке, и его датировка варьируется: одни считают, что это первая половина века, другие, 1560 год.

Согласно одной из версий, собор был возведён в 1520-х годах ближним боярином великого князя Василия Иоанновича Иваном Шигоней-Поджогиным. Это сравнительно небольшой храм, один из первых бесстолпных в среднерусской архитектуре. Он покрыт сомкнутым сводом с распалубками, что отражено в фасадах, завершённых закомарами. Гладкие фасады, прорезанные простыми оконными амбразурами, украшены фризом из крупных пятигранных ниш, ограниченных тонкими горизонтальными профилями. Верх барабанов глав также украшен спаренными нишами. Из-за бесстолпной конструкции собора главы пришлось существенно облегчить, что привело к созданию необычных, узких и высоких барабанов, увенчанных шлемовидными завершениями.

В 1586 году к собору добавили северный придел. В 1688 году, одновременно с возведением Святых ворот, архитекторы Иван Мамин, Андрей Шмаков и Иван Грязнов окружили храм с юга и запада богато украшенной галереей. Особенно выделяется западная стена паперти, украшенная выразительными пилястрами, роскошным порталом и изразцами с белой, зелёной, жёлтой и коричневой поливой.

После пожара 1769 года внутреннее убранство собора было полностью обновлено. В. Т. Георгиевский в 1900 году отмечал, что "время и пожары уничтожили всё древнее, и иконостас, и иконы. Нынешний иконостас, созданный в 40-х годах XIX века, четырёхъярусный, с колоннами и крупной резьбой, выкрашенный красной краской и вызолоченный, не представляет из себя ничего стильного, тяжёл, довольно посредственной столярной работы".

В XIX веке шлемовидные главки храма заменили на луковичные. В 1929 году барабаны были полностью снесены, так как в соборе разместилась электроподстанция. Исторический облик храма был максимально восстановлен в ходе реставрации О. Г. Гусевой в 1964 году. На рубеже тысячелетий собор снова стал действующим, а в 2015 году в него вернулась главная святыня, мощи преподобной Евфросинии Суздальской.