Петропавловский собор расположен на возвышенности, которая спускается к пойме реки Ушайки. Эта местность известна с XVII века как «Мухин бугор», названная в честь разбойника Мухи, который в конце XVII, начале XVIII века был известен в окрестных лесах. До строительства храма здесь долгое время находились деревянный поклонный крест и часовня.

Храм был возведён в начале XX века по проекту архитектора А. И. Лангера в неорусском стиле. Главный престол, посвящённый апостолам Петру и Павлу, был освящён в 1911 году. Южный придел, посвящённый святому Иоанну Предтече, освятили в 1913 году, а северный, в честь Рождества Пресвятой Богородицы, в 1915 году. Богослужения прекратились в 1938 году, а в 1940 году здесь разместили склады спиртзавода. В 1945 году службы возобновились. В 50-е и 90-е годы XX века Петропавловский собор и Свято-Троицкий храм оставались единственными действующими православными церквями в Томске.

Особенность здания храма заключается в его декоре и деталировке, выполненных из красного лицевого кирпича и жёлтого песчаника. Фасад украшен терракотовой плиткой.

Сегодня при Петропавловском соборе работают воскресная школа, молодёжный клуб и библиотека.

Главные святыни храма включают крест-мощевик с частицами мощей 24 святых и землю из Ефеса от гроба апостола и евангелиста Иоанна Богослова.

В собрании икон церкви находятся икона Святых апостолов Петра и Павла с частицами их мощей и икона Знамения Божией Матери, выполненная томскими иконописцами И. Панкрышевым и С. Вепревым. Специально к освящению собора из Афона в Томск были привезены четыре иконы на кипарисовых досках: «Введение во храм Пресвятой Богородицы», «Рождество Христово», «Усекновение Главы Иоанна Предтечи» и «Покров Пресвятой Богородицы», созданные афонскими монахами-иконописцами.

Чудотворной иконой является образ Святого Николая Мирликийского, который уцелел после ночного пожара во время Крещенских праздников в 1986 году. Огонь потух сам собой, дойдя до иконы без вмешательства людей. Следы пожара до сих пор видны на обугленной раме иконы.