Die Petropawlowskij Kathedrale befindet sich auf einem Hügel, der zur Aue des Flusses Ushayka hinabsteigt. Dieses Gebiet ist seit dem 17. Jahrhundert als „Mukhins Hügel“ bekannt, benannt nach dem Räuber Mukha, der Ende des 17., Anfang des 18. Jahrhunderts in den umliegenden Wäldern bekannt war. Vor dem Bau der Kirche standen hier lange Zeit ein hölzerner Andachtskreuz und eine Kapelle.

Die Kirche wurde zu Beginn des 20. Jahrhunderts nach einem Entwurf des Architekten A. I. Langer im neorussischen Stil errichtet. Der Hauptaltar, der den Aposteln Petrus und Paulus gewidmet ist, wurde 1911 geweiht. Die Südkapelle, die dem heiligen Johannes dem Täufer gewidmet ist, wurde 1913 geweiht, und die Nordkapelle, zu Ehren der Geburt der Heiligen Gottesmutter, 1915. Die Gottesdienste wurden 1938 eingestellt, und 1940 wurden hier Lager des Spirituosenwerks eingerichtet. 1945 wurden die Gottesdienste wieder aufgenommen. In den 50er und 90er Jahren des 20. Jahrhunderts blieben die Petropawlowskij Kathedrale und die Heilig-Troitzki-Kirche die einzigen aktiven orthodoxen Kirchen in Tomsk.

Das Besondere an dem Gebäude der Kirche ist die Dekoration und Detailverarbeitung aus rotem Ziegel und gelbem Sandstein. Die Fassade ist mit terrakottafarbener Fliese geschmückt.

Heute gibt es an der Petropawlowskij Kathedrale eine Sonntagsschule, einen Jugendclub und eine Bibliothek.

Die Hauptheiligen der Kirche umfassen ein Reliquienkreuz mit Teilen der Reliquien von 24 Heiligen und Erde aus Ephesus vom Grab des Apostels und Evangelisten Johannes.

In der Ikonensammlung der Kirche befinden sich die Ikone der Heiligen Apostel Petrus und Paulus mit Teilen ihrer Reliquien sowie die Ikone des Zeichens der Gottesmutter, die von den tomsker Ikonenmalern I. Pankrychev und S. Vepryov geschaffen wurde. Speziell zur Weihe der Kathedrale wurden aus dem Athos vier Ikonen auf Zypressenholztafeln nach Tomsk gebracht: „Darbringung im Tempel der Heiligen Gottesmutter“, „Geburt Christi“, „Enthauptung des Johannes des Täufers“ und „Schutz der Heiligen Gottesmutter“, die von athonitischen Mönchen-Ikonenmalern geschaffen wurden.

Ein wunderwirkendes Bildnis ist das Bild des Heiligen Nikolaus von Myra, das nach einem nächtlichen Brand während der Epiphaniefeste im Jahr 1986 erhalten blieb. Das Feuer erlosch von selbst, als es die Ikone erreichte, ohne menschliches Eingreifen. Die Spuren des Brandes sind noch immer am verkohlten Rahmen der Ikone sichtbar.