Музей находится в историческом районе Старой Руссы в старинном двухэтажном особняке, построенном в первой трети XIX века. В 1880-х и 1890-х годах его владельцем был местный купец Н.Т. Беклемишевский.

Экспозиция музея представляет собой уникальное собрание старинных предметов, фотографий и иллюстраций. В шести залах музея оживают герои Достоевского и эпоха, в которой они жили. Современный музей романа «Братья Карамазовы» отличается использованием мультимедийного контента. На лестничной площадке второго этажа размещены иллюстрации народного художника России Бориса Непомнящего, чьи работы, посвященные творчеству Ф.М. Достоевского, известны как в России, так и за её пределами. Серия графических рисунков художника воссоздает галерею образов романа, передавая его сложный и многогранный мир.

В первом зале представлены материалы, освещающие старорусский период в жизни писателя, включая карту «В городе Братьев Карамазовых» с указанием мест, где любил гулять Достоевский, и маршрутов героев романа. Здесь же можно увидеть дело о тайном надзоре за писателем в Старой Руссе, первое отдельное издание романа «Братья Карамазовы», журнал «Русский вестник» 1879 года, где публиковалось произведение, копии рукописей и писем того периода, газеты, которые читал Достоевский, портреты местных жителей и три манекена, изображающих образы обывателей Скотопригоньевска.

Во втором зале воссоздан интерьер гостиной Федора Карамазова. Помимо мебели и предметов быта, здесь находятся пять скульптур членов семьи Карамазовых, которые отражаются в «зеркале» над камином. Последующие комнаты в аналогичной стилистике раскрывают характеры и быт героев романа, привязанные к городской жизни второй половины XIX века.