Экспозиция музея занимает два зала. В первом зале представлены коллекции русского и западноевропейского светского искусства XVIII-XX веков, а во втором, русское религиозное искусство, включающее иконопись XV-XIX веков. Часть зала посвящена выставке «Народное творчество Вологодского края», где любители живописи найдут много интересного.

Музей был основан в 30-х годах прошлого века и в начале 90-х годов переехал в новое здание.

Удивительно, как небольшому провинциальному музею удалось собрать картины известных мастеров русской живописи. Здесь представлены работы таких художников, как Брюллов, Рокотов, Петровский, Репин и Кустодиев.

Картина Петровского, ученика Брюллова, «Явление ангела пастухам» получила золотую медаль Академии художеств в 1839 году.

Коллекция зарубежных картин включает работы Жана-Лорана Монье и Иоганна-Баптиста Лампи. Экспозицию дополняют стеклянные изделия, бронза, фарфор второй половины XVIII века и старинные музыкальные инструменты.

Экспозиция «Русское православное искусство XIV-XX веков» включает иконы, образцы шитья, богослужебные книги и многое другое. Главная гордость музея, древнейшая в Вологодской области икона святителя Николая XIV века. Таких образов в России единицы. Иконы более позднего времени также заслуживают внимания, так как написаны в традициях северорусской школы. Среди них есть именные иконы, что нехарактерно для отечественной иконописи, где важнее было изображение, а не автор.

В XVI веке эти строгости ослабли, и Череповецкий музей обладает иконой, написанной знаменитым мастером Т. Ивановым, расписывавшим Оружейную палату в Москве. Это изображение «Иоанн Богослов в молчании». Среди лицевого шитья выделяется плащаница «Положение во гроб Иисуса Христа».

В книжной коллекции стоит отметить печатный фолиант XVI века «Октоих».

Народное творчество представлено предметами и одеждой крестьянского быта русского севера. Среди уникальных экспонатов, женские головные уборы, украшенные жемчугом из Шексны.

При музее работает небольшая галерея современного искусства, где представлены работы местных и российских художников. Здесь регулярно проходят выставки студентов училища искусств и художественно-графического отделения местного университета.

У музея есть филиалы в селах Нелазское и Дмитриево, которые могут посетить все желающие, интересующиеся русским деревянным зодчеством. На их территории под открытым небом находятся деревянные храмы XVII века.