Церковь впервые была построена в Москве благодаря генерал-лейтенанту М.А. Духонину с женой и купцу Каверину в честь императора Александра III. В 1895 году её перевезли в город Орел.

Деревянная церковь, освященная во имя Воскресения Христова, была установлена на Афанасьевском кладбище, которое основали в 1887 году как кладбище Введенского женского монастыря. Название "Афанасьевское" кладбище получило от одноименного погоста, где в конце XVII века был основан Введенский женский монастырь. Это название закрепилось и за церковью. В 1897 году кладбище обнесли каменной оградой, а над входом построили звонницу, которую снесли в 30-е годы XX века. Церковь была деревянной, стоящей на каменном фундаменте.

Это был единственный храм в Орле, который всегда оставался церковным зданием и принадлежал общине верующих. Богослужения в церкви проводились с небольшими перерывами до 1996 года. Деревянный храм полностью сгорел в ночь с 5 на 6 октября 1996 года. Современное каменное здание церкви было построено позже. В сентябре 2001 года архиепископ Орловский и Ливенский Паисий освятил новый каменный храм, возведенный на этом же месте по проекту архитектора М.Б. Скоробогатова.